板栗又名栗子、大栗，是一种特色干果，口感香甜软糯，素有“干果之王”的美称[1]。板栗在中国部分地区被广泛种植，其产量和种植面积在全世界都名列前茅[2]。板栗果实中含有丰富的淀粉、不饱和脂肪酸、氨基酸等营养物质，除此之外，板栗中还含有大量的生物活性成分——多糖，研究表明板栗多糖具有降血糖、免疫调节、抗氧化、抗癌等作用[3]。从整体上看，中国的传统板栗产业正在迅速发展，生产规模正在逐步扩大[4]，目前市场上主要有糖炒板栗、板栗仁、板栗糕等初级加工产品[5]。在板栗仁的加工过程中，会产生大量的加工副产物（如板栗渣），若不加以充分利用会造成板栗资源的浪费，因此，亟需对板栗渣进行综合利用开发[6]。
传统的板栗加工方式主要是热加工，随着食品加工技术的发展，现代生物工程技术广泛应用于食品加工领域[7]。微生物发酵作为一种生物加工技术，是一种生态友好技术，可以提高食品的营养价值和感官性能，还可以增加食品中的生物活性成分含量[8]。纳豆菌具有高度抗逆能力，是一种潜在的益生菌，已经在医药和食品领域得到了广泛的应用[9]。研究表明，通过纳豆菌发酵底物后，可溶性膳食纤维、多糖的含量有明显提高，其抗氧化性也有相应的提升[10]。纳豆菌发酵小米糠，可溶性膳食纤维的含量由2.3% 提高到13.2%。同时清除1，1-二苯基-2-三硝基苯肼（1，1-diphenyl-2-picrylhydrazyl，DPPH）自由基的能力也增强[11]。屈雅宁等[12]以纳豆菌为原料，对豆科植物进行发酵，结果表明，纳豆菌不但可以增加大豆多糖的产量，而且还可以增强其抗氧化能力。刘玉洁等[13]利用纳豆菌发酵玉竹，明显提高了玉竹多糖的含量，多糖的抗氧化能力也有所提升。Xu 等[14]通过纳豆菌发酵香菇后香菇多糖含量提高了87.13%，且发酵显著提高了香菇多糖的ABTS+自由基清除活性和铁离子还原能力（ferric ion reducing antioxidant power， FRAP）。
本文以板栗渣为原料，以纳豆菌为发酵菌种，以多糖含量为评价指标，在单因素试验基础上，通过正交试验优化板栗渣的发酵工艺条件，并研究板栗渣多糖的抗氧化性，以期为板栗渣多糖的抗氧化性深入研究及将板栗渣作为一种优质多糖源纳入食品配方并开发功能性食品提供参考。
1 材料与方法
1.1 材料与试剂
板栗渣：产自河北省迁西县；纳豆菌：安琪酵母股份有限公司；无水葡萄糖、浓硫酸、苯酚、过氧化氢、水杨酸、无水乙醇、三氯化铁、95%乙醇、抗坏血酸（VC）、硫酸亚铁、磷酸、过硫酸钾、石油醚、铁氰化钾（均为分析纯）：天津欧博凯化工有限公司；DPPH、磷酸盐缓冲溶液（0.2 mmol/L，pH6.6）、2，2'-联氨-双（3- 乙基苯并噻唑啉-6-磺酸）二铵盐[2，2'-azino-bis（3-ethylbenzthiazoline-6-sulfonic acid），ABTS]：四川省维克奇生物科技有限公司；透析袋：美国Viskase 公司。
1.2 仪器与设备
电热恒温水浴锅（HH.S21-6）：上海一恒科学仪器有限公司；液晶超声清洗器（KS-5200DE）：江苏省昆山市洁力美超声仪器有限公司；旋转蒸发仪（N-1300）、低速台式离心机（TD5A-WS）：常州杰博森有限公司；立式压力蒸汽灭菌锅（YXQ-50A）：西安索腾医疗科技有限公司；超净工作台（ACB-4E1-CN）：太仓艺斯高医疗器械科技有限公司；电子天平（lME204E）：梅特勒-托利多（上海）有限公司；恒温摇床培养箱（BLY-50TH）：上海丙林电子科技有限公司；真空冻干机（LGJ-S30）：北京四环起航科技有限公司。
1.3 方法
1.3.1 发酵板栗渣粉的制备
新鲜板栗渣→加水→高压蒸汽灭菌→接种纳豆菌→发酵培养→真空冷冻干燥→粉碎过筛→发酵板栗渣粉→储存备用。以未发酵板栗渣为对照。
1.3.2 板栗渣粗多糖的提取工艺
板栗渣粉脱脂→超声波处理（200 W、24 min）→热水提取（80 ℃、2.5 h）→离心（4 000 r/min、15 min）→Sevage 法除蛋白→减压浓缩→3 倍体积的95%乙醇沉淀→离心（4 000 r/min， 15 min）→透析→冷冻干燥→板栗渣粗多糖。
1.3.3 发酵条件单因素试验
以接种量5%、发酵温度37 ℃、发酵时间48 h、料液比1∶3 （g/mL）为基础培养条件，分别考察接种量（1%、3%、5%、7%、9%）、发酵温度（31、34、37、40、43 ℃）、发酵时间（24、36、48、60、72 h）和料液比[1∶1、1∶2、1∶3、1∶4、1∶5 （g/mL）]对板栗渣中多糖含量的影响。
1.3.4 发酵条件正交试验优化
在单因素试验基础上，进行L9（34）的正交试验设计，以板栗渣中多糖含量为评价指标，对发酵板栗渣工艺进行优化，正交试验设计因素与水平见表1。
表1 正交试验因素与水平
Table 1 Factors and levels of orthogonal experimental
水平因素A 接种量/%1 2 3 3 5 7 B 发酵温度/℃34 37 40 C 发酵时间/h 36 48 60 D 料液比/（g/mL）1∶2 1∶3 1∶4
1.3.5 板栗渣多糖含量的测定
采用苯酚-硫酸法测定板栗渣多糖含量[15]。以吸光值为纵坐标，浓度为横坐标，绘制得到的标准曲线方程为 y=4.237 1x+0.241 2，相关系数 R²=0.999 8， 线性关系良好。板栗渣多糖含量的计算公式如下。
式中：X 为板栗渣多糖含量，%；C 为根据标准曲线计算得到的板栗渣多糖的质量浓度， mg/mL；M 为样品质量，g；V 为样品溶液体积，mL；1 000 为换算系数；100为稀释倍数。
1.3.6 板栗渣多糖的抗氧化活性测定
1.3.6.1 板栗渣多糖的还原能力测定
采用铁氰化钾法测定还原能力[16]，用吸光值表征铁还原力。在700 nm 下测定吸光值，用蒸馏水代替板栗渣多糖溶液作为空白对照，VC 作为阳性对照，重复3 次。
1.3.6.2 板栗渣多糖对DPPH 自由基清除能力的测定
板栗渣多糖对DPPH 自由基清除能力的测定参考Duan 等[17]的方法并稍作修改，配制不同浓度的板栗渣多糖溶液（1、2、3、4、5 mg/mL），各取2 mL 上述溶液置于试管中，加入2 mL DPPH-无水乙醇（0.2 mmol/L）溶液，避光处理30 min 后，在517 nm 下测定吸光值A1，用蒸馏水代替DPPH-无水乙醇溶液测定吸光值A2，用蒸馏水代替多糖样品溶液测定吸光值A3，VC 作为阳性对照，重复3 次。DPPH 自由基清除能力（X，%）计算公式如下。
1.3.6.3 板栗渣多糖对羟基自由基清除能力的测定
板栗渣多糖对羟基自由基清除能力的测定参考冼丽清等[18]的方法并稍作修改。配制不同浓度的板栗渣多糖溶液（0.5、1.0、 1.5、2.0、2.5 mg/mL），各取1 mL 上述溶液置于试管中，依次加入1 mL 6 mmol/L 的H2O2、1 mL 6 mmol/L 的硫酸亚铁溶液和1 mL 水杨酸溶液，摇匀后在37 ℃水浴条件下反应30 min， 在510 nm 下测定吸光值A1，用蒸馏水代替过氧化氢溶液测定吸光值A2，用蒸馏水代替多糖样品溶液测定吸光值A3，VC作为阳性对照，重复3 次。羟基自由基清除能力（Y，%）计算公式如下。
1.3.6.4 板栗渣多糖对ABTS+自由基清除能力的测定
板栗渣多糖对ABTS+自由基清除能力的测定参考Li 等[19]的方法并稍作修改，配制2.45 mmol/L 过硫酸钾溶液和 7 mmol/L 的ABTS 溶液，各取上述溶液10 mL 混合均匀后避光处理12～16 h，用无水乙醇稀释至在734 nm 下的吸光值为0.70±0.02，得到ABTS 工作液。配制不同浓度的板栗渣多糖溶液1、3、5、7、9 mg/mL，各取0.2 mL 上述溶液置于试管中，加入2.4 mL 的ABTS工作液，摇匀后避光反应10 min，于734 nm 下测定吸光值A1，用蒸馏水代替ABTS 工作液测定吸光值A2，用蒸馏水代替多糖样品溶液测定吸光值A3，VC 作为阳性对照，重复3 次。ABTS+自由基清除能力（P，%）计算公式如下。
1.4 数据处理
采用Excel 2019 和Origin 8.0 软件进行数据分析处理。
2 结果与分析
2.1 发酵工艺单因素试验结果
2.1.1 接种量的确定
适宜的接菌量可以使底物被充分利用，加快发酵速度，促进多糖的产生[20]。接种量对板栗渣多糖含量的影响见图1。
图1 接种量对板栗渣多糖含量的影响
Fig.1 Effect of inoculation amount on polysaccharide content in chestnut residues
由图1 可知，随着纳豆菌接种量的增加，多糖含量呈现先增加后减少的趋势。接种量薇为1%～5% 时，板栗渣多糖含量随接种量的增加而升高；接种量为5%～9%时，板栗渣多糖含量逐渐降低。这一趋势与纳豆菌发酵豆粕中接种量对多糖得率的影响一致[21]，可能是接种量过大，底物中可利用的营养成分有限，无法满足菌体同步生长的需求，不利于发酵代谢产物的产生[22]。当接种量为5% 时，板栗渣多糖含量达到最大值（28.9%），故选择接种量3%、5%、7%进行后续试验。
2.1.2 发酵温度的确定
温度对于菌体的生长、繁殖和代谢至关重要，适宜的温度能加快发酵速率，增加发酵产物的产量[23]。发酵温度对板栗渣多糖含量的影响见图2。
图2 发酵温度对板栗渣多糖含量的影响
Fig.2 Effect of fermentation temperature on polysaccharide content in chestnut residues
由图2 可知，在31～37 ℃范围内，板栗渣多糖含量不断升高，在37～43 ℃范围内，板栗渣多糖含量出现下降。这与周笑犁等[24]采用安琪酵母发酵刺梨果渣研究中，发酵温度对刺梨果渣多糖含量的影响结果一致，由于选用的菌种不同，多糖含量达到最高值的温度略有不同。可能是当温度过低时菌体的生长速率会降低，从而使得发酵周期变长；发酵温度过高时，菌体活性减弱，导致其无法正常生长和繁殖。此外，高温还可能破坏菌体的细胞结构，使其功能受损或死亡。在37 ℃时板栗渣多糖含量达到最高值（30.4%），故选择发酵温度34、37、40 ℃进行后续试验。
2.1.3 发酵时间的确定
时间是发酵过程中的一个关键参数，适宜的发酵时间可以确保产物的品质、产量和生产效率达到最佳状态[25]。发酵时间对板栗渣多糖含量的影响见图3。
图3 发酵时间对板栗渣多糖含量的影响
Fig.3 Effect of fermentation time on polysaccharide content in chestnut residues
由图3 可知，在24～48 h 范围内，板栗渣多糖含量呈现不断上升的趋势；在48～72 h 范围内，板栗渣多糖含量出现下降的趋势，与张腾霄等[26]利用枯草芽孢杆菌发酵香菇子实体，发酵时间对多糖含量的趋势是先升高再降低，且在48 h 达到最高的结果一致。可能是由于发酵前期营养物质充足，多糖逐渐积累，但随着时间的延长，菌体进入衰亡期，菌体代谢速率降低。因此，选择发酵时间36、48、60 h 进行后续试验。
2.1.4 料液比的确定
料液比对板栗渣多糖含量的影响见图4。
图4 料液比对板栗渣多糖含量的影响
Fig.4 Effect of solid-liquid ratio on polysaccharide content in chestnut residues
由图4 可知，随着溶剂用量的增加，板栗渣多糖的含量呈现先升高后降低的趋势，在料液比为1∶3 （g/mL）时板栗渣多糖含量达到最高值（28.7%）。如果水量太少，导致培养基比较黏稠，溶氧降低，影响了纳豆菌的生长与代谢；如果水量过多，底物过少，底物的营养成分缺乏，影响细菌的生长[27]。故选择料液比为1∶2、1∶3、1∶4 （g/mL）进行后续试验。
2.2 发酵工艺优化正交试验结果与分析
发酵条件优化正交试验结果见表2。
表2 正交试验结果
Table 2 Results of orthogonal experiments
试验号A 接种量B 发酵温度C 发酵时间D 料液比1 2 3 4 5 6 7 8 9 k1 1 1 1 2 2 2 3 3 3 1 2 3 1 2 3 1 2 3 1 2 3 2 3 1 3 1 2 1 2 3 3 1 2 2 3 1多糖含量/%22.6 28.7 24.2 29.5 23.8 26.2 21.7 28.5 22.4 k2 k3 R 25.2 26.5 24.2 2.3 24.6 27.0 24.3 2.7 25.8 26.9 23.2 3.7 22.9 25.5 27.4 4.5
由表2 可知，以多糖含量为评价指标时，各因素对板栗渣中多糖含量影响大小顺序为D＞C＞B＞A，即料液比＞发酵时间＞发酵温度＞接种量，最佳组合方案为A2B2C2D3。
2.3 验证试验
对正交试验得到的两组最优组合（A2B2C2D3、A2B1C2D3）进行验证试验，A2B2C2D3 多糖含量为31.7%，高于组合A2B1C2D3。因此，确定板栗渣的最佳发酵工艺条件为发酵温度37 ℃、发酵时间48 h、接种量5%、料液比1∶4 （g/mL）。
2.4 板栗渣多糖的抗氧化性试验结果
2.4.1 板栗渣多糖的还原能力
还原剂清除自由基依靠其自身还原能够产生电子，还原剂还原能力越强，则其清除自由基的能力越强，抗氧化能力也越强[28]。发酵板栗渣多糖的还原能力见图5。
图5 发酵板栗渣多糖的还原能力
Fig.5 Reducing ability of polysaccharides in fermented chestnut residues
由图5 可知，当样品浓度为9 mg/mL 时，发酵板栗渣多糖的吸光值为0.806，对照组的吸光值为0.644。发酵板栗渣多糖和对照组多糖均有一定的还原能力且随样品浓度的增加而增加，和样品浓度成正比关系，相同浓度下，发酵板栗渣多糖的还原能力高于对照组，但二者均低于VC。可能是发酵后板栗渣多糖的结构特征发生了改变，进而提高了其还原能力[29]。这与Chen等[30]研究结果一致。
2.4.2 板栗渣多糖对DPPH 自由基清除能力
DPPH 自由基常用来评估抗氧化剂的活性，在抗氧化剂作用下，DPPH 自由基可以被清除或减少，从而起到抗氧化作用[31]。板栗渣多糖对DPPH 自由基清除能力见图6。
图6 板栗渣多糖对DPPH 自由基清除能力
Fig.6 Scavenging ability of polysaccharides in chestnut residues on DPPH free radicals
由图6 可知，板栗渣多糖对DPPH 自由基的清除能力随着多糖浓度的增加而增加。当多糖浓度为2.5 mg/mL 时，对照组多糖的DPPH 自由基清除率为49.8%，发酵板栗渣多糖的DPPH 自由基清除率为54.0%，均低于VC （99.1%）。结果表明，发酵板栗渣多糖相较于对照组多糖对DPPH 自由基有明显的清除作用。可能是其作用机制与多糖分子量的改变有关，使DPPH 自由基清除能力增强[32]，与刘娜等[33]的研究结果一致。
2.4.3 板栗渣多糖对羟基自由基清除能力
羟基自由基具有强大的破坏力，可透过细胞膜与生物大分子发生反应，导致细胞死亡或突变[34]。板栗渣多糖对羟基自由基清除能力见图7。
图7 板栗渣多糖对羟基自由基清除能力
Fig.7 Scavenging ability of polysaccharides in chestnut residues on hydroxyl radicals
由图7 可知，发酵后的板栗渣多糖及对照组多糖均有较强的羟基自由基清除能力，且随多糖浓度的增大而增强。浓度为2.5 mg/mL 时，发酵板栗渣多糖对羟基自由基的清除率可达43.9%，对照组多糖的羟基自由基清除率为40.2%，均低于VC（97.1%），发酵板栗渣多糖清除能力高于对照组。马升等[35]的研究表明发酵金针菇菇根多糖的羟基自由基清除率高于普通菇根。这与本试验结果一致，可能是发酵板栗渣多糖链间分子的高度聚集所致。
2.4.4 发酵板栗渣多糖对ABTS+自由基清除能力
ABTS 分析通常用于测定各种样品的总抗氧化能力[36]。板栗渣多糖对ABTS+自由基清除能力见图8。
图8 板栗渣多糖对ABTS+自由基清除能力
Fig.8 Scavenging ability of polysaccharides in chestnut residues on ABTS+ free radicals
由图8 可知，发酵板栗渣多糖和对照组多糖对ABTS+自由基的清除能力随着多糖浓度的增加而增加。当多糖浓度为9 mg/mL 时，发酵板栗渣多糖的ABTS+自由基清除率为31.7%，对照组多糖的ABTS+自由基清除率为26.8%，结果表明，发酵板栗渣多糖对ABTS+自由基的清除能力高于对照组多糖，较对照组多糖提高18.3%，但二者均弱于VC 的ABTS+自由基的清除能力（98.7%）。这与罗灿等[37]的研究结果一致。
3 结论
在单因素试验基础上采用正交试验优化纳豆菌发酵板栗渣的工艺条件，得到最佳发酵工艺条件为接种量5%、发酵温度37 ℃、发酵时间48 h、料液比1∶4 （g/mL），在此工艺条件下板栗渣中多糖含量为31.7%，高于正交试验最优组合的板栗渣多糖含量；优化后板栗渣多糖的还原能力、DPPH 自由基清除率、羟基自由基清除率和ABTS+自由基清除率与对照组相比均有明显提升且具有浓度依赖性，其中当多糖浓度为9 mg/mL 时，发酵板栗渣多糖的还原能力达到0.806，是对照组的1.25 倍，具有更强的抗氧化性；本研究表明发酵板栗渣是一种优质的多糖源，可作为营养强化剂，纳入多种食品配方，广泛应用于食品加工领域。
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