鲊广椒是以新鲜的二荆条辣椒（Capsicum annuum L.）和玉米面或者大米为原料，经过密封发酵制成的一种辣椒制品[1]，以其酸香浓郁的特点深受西南地区人群的喜爱[2]。微生物的发酵是鲊广椒酸香可口品质形成的重要原因[3]，然而不同地区、不同农户制作的鲊广椒因受到工艺、原材料和环境等因素的影响，导致其微生物群系存在一定差异。席啦等[4]研究发现以小米辣为原材料的鲊广椒细菌群落丰富度和多样性低于二荆条辣椒和菜椒制作的鲊广椒。杨晨等[5]研究发现采集于湖北省宜昌市兴山县的鲊广椒样品细菌群落多样性与丰度均显著低于湖南省湘西土家族苗族自治州保靖县。湖北省恩施土家族苗族自治州恩施市（以下简称恩施），地处武陵山区，森林覆盖率近70%，终年湿润，降水充沛[6]，贵州省遵义市桐梓县（以下简称桐梓），属亚热带高原季风湿润性气候，海拔差值大，气候垂直变化差异显著[7]。由此可见，2 个地区的环境和气候之间存在明显差异，导致微生物群系会有不同，因此对恩施和桐梓地区鲊广椒样品微生物群系进行比较分析具有重要意义。
由于鲊广椒发酵环境的开放与复杂，其微生物群系结构并未完全被了解，且传统纯培养方法很难对其蕴含的所有微生物群落进行鉴定。随着分子生物学技术的发展，高通量测序技术在鲊广椒微生物多样性解析方面有了一定的应用。Cai 等[8]使用高通量测序技术对3 个地区鲊广椒细菌多样性进行了解析，发现采集于重庆地区和湖南地区鲊广椒的细菌群落丰富度高于湖北地区，Guo 等[9]使用该技术解析了采集于湖南省怀化市和贵州省铜仁市2 个地区的鲊广椒样品，发现促生乳杆菌属（Levilactobacillus）、乳酸杆菌属（Lactobacillus）和魏斯氏菌属（Weissella）等共6 个优势细菌属在2 个地区之间存在显著差异（P<0.05）。因此将高通量测序技术运用于恩施和桐梓地区鲊广椒样品细菌群落结构解析具有可行性。
作为现代仿生学设备，基于人体嗅觉和味觉机理，电子鼻和电子舌实现了对食品风味和滋味的高效检测[10]，已被广泛运用于传统发酵食品的检测中。解云等[11]将高通量测序技术和电子舌技术相结合，在对样品中微生物菌落结构和滋味品质进行解析的同时，进一步将两者进行关联分析，发现蔬菜鲊样品中优势细菌属与其滋味品质之间相关性极显著。因此运用电子鼻和电子舌技术对恩施和桐梓地区鲊广椒中微生物群落与感官品质之间的关系进行探究具有可行性。
本研究采用高通量测序技术，对采集于湖北省恩施土家族苗族自治州恩施市和贵州省遵义市桐梓县共计18 个鲊广椒样品进行分析，揭示2 个地区鲊广椒的细菌群落结构差异，同时结合仿生学技术对2 个地区鲊广椒的风味和滋味指标进行差异性分析，进一步对微生物群系与感官品质指标相关性进行研究，以期为解析不同地区鲊广椒细菌多样性和品质差异的研究提供参考。
1 材料与方法
1.1 材料与试剂
鲊广椒样品:湖北省恩施土家族苗族自治州恩施市采集的10 份鲊广椒样品编号为ES1～S10，贵州省遵义市桐梓县采集的8 份鲊广椒样品编号TZ1～TZ8，所有样品均为商户使用当地原材料发酵自制而成；DNeasy mericon Food Kit 脱氧核糖核酸（deoxyribo nucleic acid，DNA）基因组提取试剂盒:德国QIAGEN公司；清洁试剂盒:Axygen 生物技术有限公司；10×Buffer、DNA 聚合酶、脱氧核糖核苷三磷酸（deoxy-ribonucleoside triphosphates，dNTP）缓冲液、rTaq 酶、引物338F/806R（338F:5′-ACTCCTACGGGAGGCAGCAG-3′和806R:5′-GGACTACHVGGGTWTCTAAT-3′）:上海桑尼生物科技有限公司；阴离子溶液、阳离子溶液、内溶液、参比溶液:日本INSENT 公司。
1.2 仪器与设备
Veriti FAST 梯度聚合酶链式反应（polymerase chain reaction，PCR）仪:美国ABI 公司；UVPCDS8000凝胶成像分析系统:美国Protein Simple 公司；Illumina MiSeq 高通量测序平台:美国Illumina 公司；R920 机架式服务器:美国DELL 公司；PEN3 电子鼻:德国AIRSENSE 公司；SA-402B 电子舌:日本INSENT 公司。
1.3 试验方法
1.3.1 基因组DNA 提取、PCR 扩增和高通量测序
按照DNeasy mericon Food Kit DNA 基因组提取试剂盒说明书对鲊广椒样品的DNA 进行提取，将经过1% 琼脂糖凝胶电泳检测合格的样品DNA，使用通用引物338F 和806R 对细菌16S rRNA 基因的V3～V4区[12]进行PCR 扩增，将经过1.5% 琼脂糖凝胶电泳检测合格的PCR 产物送至上海美吉生物医药有限公司进行高通量测序。
1.3.2 生物学信息分析
使用QIIME（v1.9.1）平台对高通量测序获得的序列进行分析。参照Hu 等[13]的方法对序列进行拼接和质控，使用UCLUST 两步算法对质控后的序列按照97% 的相似度进行分类操作单元矩阵（operational taxonomic unit，OTU）的划分[14]，去除带有嵌合体的OTU 后，选取代表性序列使用SILVA[15]数据库进行比对从而获得细菌分类学注释，在此基础上对细菌群类群的α 多样性进行计算，基于非加权的UniFrac 距离对细菌群类群的β 多样性进行解析。
1.3.3 鲊广椒风味品质测定
称取8 g 鲊广椒样品于顶空瓶中，每个样品称取3 个平行，在室温下静置平衡1 h 使风味物质进行挥发，参照蒋立文等[16]的测试条件进行测定，采样间隔时间1 s/组，传感器清洗时间120 s，归零时间10 s，进样流量400 mL/min，分析采样时间60 s，选取49、50、51 s时传感器响应值的平均值进行数据分析。
1.3.4 鲊广椒滋味品质测定
称取30 g 鲊广椒样品于120 mL 蒸馏水中，静置30 min 后10 000 r/min 离心10 min，取离心后的上清液进行抽滤，将滤液装于100 mL 量筒内于4 ℃冰箱静置12 h，取中间层液体进行酸、苦、涩、咸、鲜、后味A（苦的回味）、后味B（涩的回味）和丰度（鲜的回味）指标的测试，每个样品测定3 个平行，取平均值进行数据分析。
1.4 数据处理
使用R（v4.1.3）软件绘制箱型图、主成分分析图、普式分析图和相关性热图，使用Origin2018 软件绘制堆积柱状图和箱型图，使用在线网站（http://huttenhower.sph.harvard.edu/galaxy/）绘制线性判别分析（linear discriminant analysis effect size，LEfSe）图，使 用Past3 软件中的Mann-Whitney 检验法进行显著性分析，使用置换多因素方差分析（permutational multivariate analysis of variance，PERMANOVA）对细菌群落β多样性进行比较分析。
2 结果与分析
2.1 两个地区鲊广椒细菌群落多样性分析
基于MiSeq 高通量测序技术对采集于恩施和桐梓地区的鲊广椒样品进行高通量测序后，共获得533 461 条高质量16S rRNA 基因序列，平均每个样品产生29 637 条序列，将所得序列按照97%相似度聚类后得到2 260 个OTU。首先对2 个地区鲊广椒样品细菌群落的α 多样性指数进行了计算，发现采集于恩施和桐梓地区的鲊广椒样品细菌群落的Chao1 指数平均值分别为455.73 和370.10，发现物种数平均值分别为238 和206，香农指数平均值分别为4.08 和3.31，辛普森指数平均值分别为0.79 和0.64，经Mann-Whitney检验发现，2 个地区鲊广椒样品细菌群落的α 多样性指数差异均不显著（P>0.05）。由此可见，采集于恩施和桐梓地区的鲊广椒样品的细菌群落物种丰富度和多样性没有显著差异。进一步基于非加权UniFrac 距离对采集于恩施和桐梓地区的鲊广椒样品细菌群落的β多样性进行分析，结果如图1 所示。
图1 基于非加权UniFrac 距离对两个地区鲊广椒样品细菌群落β多样性分析
Fig.1 β diversity analysis of bacterial community in Zha-chili samples collected from two regions based on unweighted UniFrac distance
P<0.01 表示差异极显著。
由图1 可知，在仅考虑细菌种类而不考虑其丰度的情况下，采集于恩施和桐梓地区的鲊广椒样品沿着第一主成分方向具有完全分离的趋势，其中采集于桐梓地区的样本主要位于X 轴负方向，而采集于恩施地区的样本主要位于X 轴正方向。由此可知，虽然2 个地区鲊广椒样品细菌群落存在一定交叠，但整体上群落结构存在一定差异。进一步经PERMANOVA 检验发现，基于非加权UniFrac 距离的细菌群落β 多样性均存在极显著差异（P<0.01），表明采集于恩施和桐梓地区的鲊广椒样品细菌群落结构存在显著差异。
2.2 两个地区鲊广椒群落构成比较分析
进一步对2 个地区鲊广椒细菌群落的构成进行了分析，将平均相对含量大于1.0%的门定义为优势细菌门，结果如图2 所示。
图2 两个地区鲊广椒样品优势细菌门相对含量的比较分析
Fig.2 Comparison of relative contents of dominant bacteria phyla in Zha-chili samples collected from two regions
由图2 可知，在门水平上，采集于恩施和桐梓地区的鲊广椒中优势细菌门有3 个，分别为厚壁菌门（Firmicutes）、放线菌门（Actinobacteria）和变形菌门（Proteobacteria），平均相对含量分别为74.34%、13.42% 和11.27%。李娜等[17]和 Cai 等[18]分别对采集于湖北省咸丰市和湖南省湘西土族苗族自治州的鲊广椒样品进行细菌多样性解析发现，优势细菌门也为Firmicutes、Actinobacteria 和Proteobacteria，与本试验结果基本一致。由此可见，采集于不同地区的鲊广椒样品优势细菌门均以Firmicutes 为主，平均相对含量超过50%，据报道Firmicutes 门类的微生物具有厌氧、耐酸和分解蛋白等特性，广泛存在于密封发酵的食品中[19]。基于属水平，将平均相对含量大于1.0%的属定义为优势细菌属，结果如图3 所示。
图3 两个地区鲊广椒样品优势细菌属相对含量的比较分析
Fig.3 Comparison of relative contents of dominant bacteria genus in Zha-chili samples collected from two regions
由图3 可知，在属水平上，2 个地区的鲊广椒样品共有15 个优势细菌属，分别为Lactobacillus、迟缓乳杆菌 属（Lentilactobacillus）、Levilactobacillus、红 球 菌 属（Rhodococcus）、Weissella、伴生乳杆菌属（Companilactobacillus）、乳植物杆菌属（Lactiplantibacillus）、鲁希氏菌属（Rouxiella）、广泛乳杆菌属（Latilactobacillus）、明串珠菌属（Leuconostoc）、假单胞菌属（Pseudomonas）、乳酪杆菌属（Lacticaseibacillus）、棒状杆菌属（Corynebacterium）、短杆菌属（Brevibacterium）和芽孢杆菌属（Bacillus）。通过对优势细菌属的统计分析可知，采集于恩施地区的鲊广椒样品以Lactobacillus 和Companilactobacillus 为主，平均相对含量分别为30.24% 和11.77%，而采集于桐梓地区的鲊广椒样品以Lentilactobacillus、Rhodococcus 和Levilactobacillus 为主，平均相对含量分别为23.27%、14.99% 和13.83%。采集于恩施和桐梓地区的鲊广椒样品中隶属于乳酸菌系的优势细菌属的平均相对含量均较高，分别为81.85% 和54.79%，说明乳酸菌在鲊广椒的发酵体系中可能发挥着重要作用。作为淀粉质食品发酵的必需微生物类群之一，乳酸菌的发酵能够将大分子物质分解成小分子物质，促进消化吸收[20]，还可以将碳水化合物转化为乳酸，赋予食物独特的风味，在一定程度上起到抑制杂菌和防腐败的效果[21]。Rhodococcus 亦在采集于当阳和咸丰地区的鲊广椒样品中被检测出来，其平均对含量较低，为0.01%～0.30%[17]，但采集于恩施和桐梓地区的鲊广椒样品中Rhodococcus 的平均相对含量达到10.17%。作为条件致病菌[22]，Rhodococcus 可在土壤、岩石、地下水及动物的粪便等中存活[23]，能够引起人和动物的发烧、乏力、肺部脓肿等症状。而采集于恩施和桐梓地区的鲊广椒样品发现Rhodococcus 的相对含量过高，究其原因可能是鲊广椒的发酵环境较为开放，导致环境中的Rhodococcus 进入发酵基质中发生富集。
进一步采用LEfSe 对2 个地区鲊广椒样品中微生物物种的差异性进行了甄别，结果如图4 所示，其中纵坐标表示存在显著差异的分类单元，横坐标表示其对应的LDA 得分。
由图4 可知，2 个地区鲊广椒样品中共存在8 个差异细菌类群，其中Lactobacillus、Companilactobacillus和Latilactobacillus 在采集于恩施地区的鲊广椒中显著富集（P<0.05），丙酸杆菌属（Cutibacterium）、气球菌科（Aerococcaceae）、小单孢菌科（Micromonosporaceae）、小单孢菌目（Micromonosporales）和贫养菌属（Abiotrophia）在采集于桐梓地区的鲊广椒样品中显著富集（P<0.05）。Lactobacillus、Companilactobacillus 和Latilactobacillus 在采集于恩施地区的鲊广椒种平均相对含量达到47.32%，而在采集于桐梓地区的鲊广椒种平均相对含量仅为0.4%，因此这3 个属为采集于恩施地区的鲊广椒样品的生物标志属。
图4 基于LEfSe 分析的微生物LDA 分析
Fig.4 Microbial LDA based on LEfSe analysis
2.3 两个地区鲊广椒风味和滋味指标差异性评价
采用电子鼻和电子舌技术对2 个地区鲊广椒样品的风味与滋味品质进行分析，结果如表1 所示。
表1 电子鼻和电子舌传感器对两个地区鲊广椒样品响应值的差异性分析
Table 1 Difference of response values of Zha-chili samples collected from two regions based on electronic nose and electronic tongue sensors
注:*表示恩施和桐梓地区风味与滋味指标之间差异显著（P<0.05）。
指标W1C（芳香型化合物）W3C（芳香型化合物）W5C（烷烃芳香成分）W1W（无机硫化物）W2S（乙醇）W2W（有机硫化物）W3S（烷烃类）酸味苦味涩味咸味鲜味后味A（涩的回味）后味B（苦的回味）丰度（鲜的回味）恩施平均值0.23 0.31 0.29 67.88 11.96 1.42 1.45-3.71 0.04 2.63-2.27 1.83 0.84 0.68 0.61中位数0.28 0.31 12.01 24.15 3.01 1.35 1.29-0.79 0.49 1.49 1.39 1.11 0.65 0.43 0.43最大值0.37 0.49 0.49 101.84 24.76 1.82 1.76 1.28 1.36 7.36 5.51 6.33 1.78 2.28 2.14最小值0.10 0.14 0.11 23.53 4.21 1.19 1.30-20.95-1.92-0.15-14.69-0.26-0.25 0.16-0.23桐梓平均值0.16 0.21 0.18 80.75 18.64 1.65 1.63-10.84 1.15 1.49 4.21 3.03 0.34 0.47 2.02中位数0.13 0.18 0.15 85.05 14.11 1.55 1.50-11.64 1.15 1.64 5.06 3.37 0.51 0.14 1.98最大值0.33 0.42 0.38 126.68 45.64 2.39 2.47-2.37 2.01 3.53 8.18 5.75 1.23 2.05 5.50最小值0.06 0.08 0.06 29.54 4.95 1.19 1.23-21.23 0.48-0.71-0.21-3.11-1.55 0.01-1.47显著性** * *
由表1 可知，电子鼻部分传感器对2 个地区鲊广椒样品具有较强响应值，具体体现在W1W（对无机硫化物灵敏）和W2S（对乙醇灵敏）上，而其他传感器的响应值均较低。由此可知，2 个地区鲊广椒样品的挥发性风味物质主要以无机硫化物和乙醇类物质为主。由表1 可知，经Mann-Whitney 检验发现，采集于恩施地区的鲊广椒酸味显著偏高（P<0.05），而苦味、咸味和丰度显著偏低（P<0.05）。乳酸菌在发酵过程中会产生乳酸，因酸味与涩味正相关[24]，所以当乳酸积累过量时鲊广椒的涩味会加重，根据对2 个地区鲊广椒细菌群落结构分析可知，采集于恩施地区的鲊广椒样品中乳酸菌相对含量明显高于桐梓地区，这也是造成2 个地区酸味存在显著差异的主要原因。
2.4 鲊广椒优势细菌属与品质指标相关性分析
通过上述分析可知，微生物的组成及其代谢活动与产品品质之间存在一定相关性，为探究细菌群落对鲊广椒感官品质之间的影响，进一步运用普氏分析方法对优势细菌属与风味和滋味指标之间的相关性进行了计算。结果发现，优势细菌属与滋味指标之间相关性显著（M2=0.138 6，P=0.027），而与风味指标之间相关性不显著（M2=0.198 2，P=0.058），因此进一步对优势细菌属与滋味指标之间的相关性进行了探究，结果如图5 所示。
由图5 可知，Lactobacillus（乳酸杆菌属）与咸味极显著负相关（P<0.01），相关系数为-0.71，Lacticaseibacillus（乳酪杆菌属）与咸味显著负相关（P<0.05），相关系数为-0.56。乳酸在一定程度上对咸味会起到中和作用[25]，所以当乳酸菌含量相对较高时，合成的乳酸会增多，从而对咸味产生影响。Lactobacillus（乳酸杆菌属）与苦味显著负相关（P<0.05），相关系数为-0.51，Lacticaseibacillus（乳酪杆菌属）与后味B 极显著正相关（P<0.01），相关系数为0.62，Lentilactobacillus（迟缓乳杆菌属）与后味A 显著负相关（P<0.05），相关系数为-0.49，Rouxiella（鲁希氏菌属）与鲜味显著负相关（P<0.05），相关系数为-0.58。
图5 两个地区鲊广椒样品的滋味指标和优势细菌属相关性分析
Fig.5 Correlation analysis of taste indicators and dominant bacteria genus in Zha-chili samples collected from two regions
*表示差异显著（P<0.05）；**表示差异极显著（P<0.01）。
3 结论
采集于恩施和桐梓地区的鲊广椒样品在细菌菌群和感官品质间存在明显差异。Lactobacillus（乳酸杆菌属）、Lentilactobacillus（迟缓乳杆菌属）、Levilactobacillus（促生乳杆菌属）、Weissella（魏斯氏菌属）等15 个细菌属为2 个地区鲊广椒样品中的优势菌群，其中Lactobacillus（乳酸杆菌属）、Companilactobacillus（伴生乳杆菌属）和Latilactobacillus（广泛乳杆菌属）是采集于恩施地区鲊广椒样品的生物标志物。采集于恩施地区的鲊广椒样品酸味显著偏高，苦味和咸味显著偏低。研究发现鲊广椒风味和滋味品质的形成与细菌类群存在一定相关性。以期为进一步了解鲊广椒这一地方特色发酵食品的微生物类群提供了数据支撑。
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