哈密瓜(Cucumis melo L.)是新疆地区著名的优质特产,中国国家地理标志产品,以肉质松脆、风味独特、甜度适中而闻名[1]。新疆地区种植的哈密瓜品种多,目前已知的品种包括“西州密”、“伽师瓜”、“东湖瓜”、“黑眉毛”和“金皇后”等。哈密瓜的收获季节较为集中,多数品种的成熟期相近,由于收获时气温较高,果实水分和糖分含量丰富,呼吸代谢活跃,若在常温下存放3~5 d,果实品质便会迅速下降,这给种植者和销售者带来了较大的经济损失[2]。低温冷藏是目前哈密瓜保鲜颇具成效的方法,适当的低温环境有助于减少哈密瓜采后腐烂损失。由于哈密瓜属于冷敏型果实,在不适宜的低温环境下贮藏易引发冷害症状,限制了低温冷藏及冷链物流技术在哈密瓜采后保鲜领域的应用和推广[3]。因此,探究哈密瓜果实发生冷害症状的机理,对保持良好的果实品质具有十分重要的意义。
果蔬采后冷害与活性氧代谢存在密切联系[4-5],在果蔬受到低温胁迫时,细胞膜会受损,从而导致活性氧的生成增加,进而触发活性氧代谢过程。徐斌等[6]在采用外源腐胺(putrescine,Put)处理黄皮甜瓜果实时,发现活性氧维持在较高的水平,有利于甜瓜抵御低温胁迫,提高耐冷性。董桂君等[7]在研究西葫芦冷害及活性氧代谢之间关系时,发现活性氧清除能力较高时,可以减轻冷害症状、降低冷害指数。何欢等[8]在研究褪黑素处理对杏果实采后冷害及其活性氧代谢的影响时发现,调节活性氧代谢对于减轻杏果实的冷害具有重要作用。刘彩红等[9]采用正丁醇处理采后哈密瓜果实后,其抗氧化酶活性以及抗坏血酸-谷胱甘肽(ascorbic acid-glutathione,ASA-GSH)循环底物含量提高,从而延缓哈密瓜果实发生冷害。王静等[10]的研究显示,热处理能够通过增强哈密瓜中活性氧清除酶的活性以及减少膜脂的过氧化作用,从而减轻果实的冷害症状。赵滢等[11]在研究不同品种山葡萄活性氧代谢与低温伤害之间的联系时发现,耐冷性好的品种活性氧代谢水平高。赵强等[12]在进行不同品种无核葡萄低温贮藏下活性氧代谢的对比研究时发现,耐贮品种的活性氧各项指标较好。
目前,关于哈密瓜果实采后活性氧代谢的研究多集中在不同处理方法和不同储存温度的影响上[13-14],而对于不同品种哈密瓜果实在采后活性氧代谢方面的差异性研究相对较少。因此,本研究选取早熟品种“西州密25 号”和晚熟品种“伽师瓜”作为研究对象,旨在探讨低温胁迫对不同品种哈密瓜果实冷害及活性氧代谢相关指标的影响,以期为新疆地区哈密瓜的贮藏和运输提供试验依据和实践指导。
采收自新疆地区特色哈密瓜品种“西州密25 号”及“伽师瓜”,挑选大小均匀、成熟度相近、无病虫害、无腐烂、无机械损伤的瓜进行采摘,立即运送至新疆农业大学进行清洗,随即运至(3.0±0.5)℃低温库贮藏(参考文献[15-16]的研究结果,两个品种哈密瓜果实在3 ℃下均发生冷害症状)。
所用试剂如表1 所示,所有试剂均为分析纯。
表1 试验主要试剂
Table 1 Main reagents of the test
试剂名称无水乙酸钠、冰乙酸、丙酮乙二胺四乙酸二钠、聚乙二醇6000、聚乙烯吡咯烷酮还原型谷胱甘肽、氧化型谷胱甘肽、愈创木酚过氧化氢、磷酸、氮蓝四唑无水乙醇、对氨基苯磺酸酶联免疫吸附试剂盒生产厂家天津市鑫铂特化工有限公司天津市大茂化学试剂厂杭州兴韵生物科技有限公司天津市凯通化学试剂有限公司广东方信生物科技有限公司酶联生物科技有限公司
主要试验仪器见表2。
表2 主要试验仪器
Table 2 The main test instruments
仪器名称电子天平电热恒温水浴锅紫外可见分光光度计医用低温保存箱高速冷冻离心机电导率仪仪器型号PTT-A+200 DZKW-S-4 P4PC DW-40L92 SF-GL-16A DDS-307仪器产商上海舍岩仪器有限公司江苏新春兰科学仪器有限公司上海美析仪器有限公司青岛海尔特种电器有限公司湖南凯达科学仪器有限公司上海仪电科学仪器股份有限公司
1.3.1 冷害指数测定
在冷藏库中存放14 d 后,每7 d 从不同品种中随机选取3 个果实,每个品种重复3 次,总共9 个哈密瓜。转移至室温环境中存放5 d,记录果实变化,共取6 次。冷害指数的计算方法参考Bi 等[17]的测定方法,将冷害症状的严重程度分为5 个等级:0 级表示果实表面光滑,无冷害迹象;1 级表示有轻微的凹陷冷害斑点,面积不超过果实总面积的10%;2 级表示冷害区域占果实表面的11%~25%;3 级表示冷害区域占果实表面的26%~50%;4 级表示冷害区域超过果实总面积的50%,分别记录不同品种样品的冷害级别,冷害指数(L,%)计算公式如下。
式中:h 为果实冷害级别;g 为该级别果实数;z 为果实总数量;hmax 为果实冷害最高级别。
1.3.2 细胞膜透性测定
参照张婷等[18]的方法使用电导率仪对细胞膜透性进行测定,细胞膜透性(X,%)计算公式如下。
式中:P0 为电导率仪在5 s 后测得的数值,S/m;P1为电导率仪在10 min 后测得的数值,S/m;P2 为样品在沸水中处理10 min 后并冷却至室温时电导率仪测得的数值,S/m。
1.3.3 丙二醛(malondialdehyde,MDA)含量测定
参照曹建康等[19]的方法对丙二醛含量进行测定,丙二醛含量(B,nmol/g)计算公式如下。
式中:V 为样品提取液总体积,mL;c 为反应混合液中丙二醛的浓度,μmol/L;m 为样品质量,g;Vs 为测定时所取样品提取液体积,mL。
1.3.4 脂肪酸去饱和酶(fatty acid desaturase,FADs)活性测定
参考文献[20-21]的方法测定FADs 活性,使用酶联免疫吸附(enzyme linked immunosorbent assay,ELISA)试剂盒进行测定。
1.3.5 超氧阴离子自由基(O2-·)生成速率测定
采用Li 等[22]的方法,以每分钟每克果皮组织产生的O2-·摩尔数作为O2-·产生速率,以nmol/(g·min)表示。
1.3.6 过氧化氢(H2O2)含量测定
采用曹建康等[19]的方法,计算每克果蔬组织中H2O2 含量,以μmol/g 表示。
1.3.7 相关抗氧化物酶活性测定
超氧化物歧化酶(superoxide dismutase,SOD)、过氧化氢酶(catalase,CAT)、抗坏血酸过氧化物酶(ascorbate peroxidase,APX)、过氧化物酶(peroxidase,POD)、谷胱甘肽还原酶(glutathione reductase,GR)活性均参考曹建康等[19]、吴媛媛等[23]的方法进行测定。
1.3.8 还原型谷胱甘肽(glutathione,GSH)含量测定
采用曹建康等[19]的分光光度法测定,根据吸光度差值,计算每克果皮中GSH 含量,以μmol/g 表示。
试验数据分析及图表通过WPS 2021 和Origin 2022 软件完成,数据统计处理和显著性分析采用SPSS 26 统计软件进行,其中显著性水平设定为P<0.05。
两种果实3 ℃贮藏期间的冷害指数见图1。
图1 两种果实3 ℃贮藏期间的冷害指数
Fig.1 Comparison of chilling injury index during 3 ℃storage of two varieties of fruits
由图1 可知,“西州密25 号”在14 d 后开始显现冷害症状,而“伽师瓜”直到21 d 才开始出现类似症状,两个品种哈密瓜果实差异极显著(P<0.01)。随着贮藏时间的延长,“西州密25 号”的冷害指数持续上升,在42 d 时达到峰值,冷害指数高达46.667%,约为另一品种的7 倍。相比之下,“伽师瓜”在21~35 d 仅表现出轻微的冷害症状,到42 d 冷害指数才开始上升。试验数据显示“西州密25 号”对低温更为敏感,更容易因为低温而产生冷害症状。
两种果实3 ℃贮藏期间细胞膜透性的变化见图2。
图2 两种果实3 ℃贮藏期间细胞膜透性的变化
Fig.2 Changes in cell membrane permeability during 3 ℃storage of two varieties of fruits
由图2 可知,“西州密25 号”的细胞膜透性在整个贮藏期内由初期的7.95%升至末期的51.18%,增长了6.4 倍;“伽师瓜”的细胞膜透性由初期的18.24%升至末期的53.72%,增长了2.9 倍。这一结果表明,在低温条件下,细胞膜的脂质过氧化会导致细胞膜结构受损,从而增加细胞膜的通透性。“伽师瓜”的细胞膜透性增长速度较慢,说明其膜脂过氧化的速度较慢,这表明该品种对低温胁迫的耐冷性较好。
两种果实3 ℃贮藏期间丙二醛含量变化见图3。
图3 两种果实3 ℃贮藏期间丙二醛含量的变化
Fig.3 Changes in malondialdehyde content during 3 ℃storage of two varieties of fruits
由图3 可知,在低温贮藏过程中,两种哈密瓜果实MDA 含量呈现出持续增加的变化趋势,其中“西州密25 号”在28 d 时MDA 含量增长趋势变强,“伽师瓜”在35 d 时MDA 含量增长趋势变强。“西州密25 号”在贮藏开始(0 d)时的MDA 含量为0.848 5 nmol/g,显著(P<0.05)高于“伽师瓜”的0.597 7 nmol/g;在7~42 d 的储存期间,其MDA 含量极显著(P<0.01)高于“伽师瓜”。两种哈密瓜的MDA 含量在42 d 达到最高值,在整个贮藏期间分别增长了4.817 倍和3.961 倍。这表明,耐冷性较好的“伽师瓜”的细胞膜受损程度较小,因此MDA 含量的增长速度较慢。
两种果实3 ℃贮藏期间FADs 活性变化见图4。
图4 两种果实3 ℃贮藏期间FADs 活性的变化
Fig.4 Changes in FADs activity during 3 ℃storage of two varieties of fruits
由图4 可知,两个品种哈密瓜果实FADs 活性在低温贮藏期内整体呈现下降趋势,贮藏14 d 时,两个品种哈密瓜果实FADs 活性处于波动状态,没有明显下降,推测原因是无冷害症状发生。“伽师瓜”在贮藏7 d 时脂肪酸去饱和酶活性显著高于另一品种(P<0.05),0、14、35 d 时极显著高于另一品种(P<0.01)。“伽师瓜” FADs 活性在贮藏0 d 时最高,为53.971 U/mL;在贮藏42 d 时降至最低值,为6.299 U/mL,下降了88.3%;“西州密25 号” FADs 活性在贮藏0 d 时最高,为34.637 U/mL;在贮藏42 d 时降至最低值,为2.355 U/mL,下降了93.2%。可以看出耐冷性较差的“西州密25号” FADs 活性较低,膜受损程度大,在受到低温胁迫时FADs 活性下降速度较快。
两种果实3 ℃贮藏期间H2O2 含量及O2-·生成速率的变化见图5。
图5 两种果实3 ℃贮藏期间H2O2 含量及O2-·生成速率的变化
Fig.5 Changes in H2O2 content and O2-·production rate during 3 ℃storage of two varieties of fruits
由图5a 可知,两个品种哈密瓜果实H2O2 含量在贮藏末期均高于贮藏初期,其中“西州密25 号”在14~28 d 显著高于“伽师瓜”(P<0.05),在35 d 极显著(P<0.01)高于“伽师瓜”。“西州密25 号”在整个贮藏期内H2O2 含量从2.186 μmol/g 升至3.753 μmol/g,升高171.7%;“伽师瓜”在整个贮藏期内H2O2 含量从2.073 μmol/g 升至3.549 μmol/g,升高171.2%,可以发现“西州密25 号” H2O2 含量升高较快。
由图5b 可知,两个品种哈密瓜果实O2-·生成速率在整个贮藏期内整体呈现上升趋势。“西州密25 号”由115.12 nmol(/g·min)上升至173.77 nmol(/g·min),升高了50.9%;“伽 师 瓜”由71.91 nmol(/g·min)上 升 至161.42 nmol(/g·min),升高了124.5%。“西州密25 号”在0~7、21~28 d 极显著(P<0.01)、35 d 显著(P<0.05)高于“伽师瓜”。可见“西州密25 号”受冷害影响更大,两个品种哈密瓜果实H2O2 含量和O2-·生成速率与冷害指数呈正相关。
两种果实3 ℃贮藏期间SOD 活性的变化见图6。
图6 两种果实3 ℃贮藏期间SOD 活性的变化
Fig.6 Changes in SOD activity during 3 ℃storage of two varieties of fruits
由图6 可知,两个品种哈密瓜果实SOD 活性均呈先下降后升高再下降的趋势,“伽师瓜” SOD 活性在0~28 d 显著或极显著高于“西州密25 号”(P<0.05,P<0.01)。两个品种哈密瓜果实SOD 活性峰值均在第0 天,分别为0.777 U 和1.079 U,是贮藏末期的4.39 倍和5.07 倍。在贮藏21 d 后,SOD 活性快速下降,至贮藏末期两个品种哈密瓜果实各下降了76%和79%。两个品种SOD 活性在贮藏期内均明显下降,表明在低温胁迫下哈密瓜果实由于细胞膜受损而发生冷害。
两种果实3 ℃贮藏期间CAT 活性的变化见图7。
图7 两种果实3 ℃贮藏期间CAT 活性的变化
Fig.7 Changes in CAT activity during 3 ℃storage of two varieties of fruits
由图7 可知,在贮藏过程中,两个品种哈密瓜果实CAT 活性均表现出先升高后降低的变化趋势,“伽师瓜” CAT 活性一直显著或极显著高于(除42 d 外)“西州密25 号”(P<0.05,P<0.01)。“西州密25 号”和“伽师瓜”两个品种哈密瓜果实CAT 活性均在14 d 达到峰值,分别为2.611 U 和3.167 U,之后CAT 活性迅速下降,至贮藏末期下降了峰值的46.8%和57.9%,由此可见,“伽师瓜” CAT 活性较高,并在贮藏后期CAT 活性下降更快,耐冷性更好。
两种果实3 ℃贮藏期间APX 活性的变化见图8。
图8 两种果实3 ℃贮藏期间APX 活性的变化
Fig.8 Changes in APX activity during 3 ℃storage of two varieties of fruits
由图8 可知,两个品种哈密瓜果实APX 活性均呈现先升高后降低的趋势,其中“伽师瓜”在7 d 和14 d时APX 活性极显著高于另一品种(P<0.01),在14 d 时“西州密25 号”和“伽师瓜”两个品种哈密瓜果实APX活性达到最大值,分别为149.495 U 和165.111 U。相较于贮藏初期,贮藏末期APX 活性变化幅度较小,“伽师瓜”下降了8.8%,“西州密25 号”下降了4.7%,由此可知在低温贮藏过程中,“伽师瓜”果实APX 活性的下降幅度较小,耐冷性较好。
两种果实3 ℃贮藏期间POD 活性的变化见图9。
图9 两种果实3 ℃贮藏期间POD 活性的变化
Fig.9 Changes in POD activity during 3 ℃storage of two varieties of fruits
由图9 可知,在整个贮藏期内两种哈密瓜果实POD 活性有所下降,其中“伽师瓜” POD 活性始终极显著高于另一品种(P<0.01)。“伽师瓜”在14 d 达到POD 活性最大值,为10.557 U;在42 d 达到最低点,为7.387 U,贮藏末期的POD 活性相较于贮藏初期下降了20.4%。“西州密25 号”同样在14 d 达到POD活性最大值,为6.908 U;在42 d 达到最低点,为3.548 U,贮藏末期的POD 活性相较于贮藏初期下降了37.9%。由此可见,“西州密25 号”在低温贮藏期间POD 活性下降快,导致活性氧增长速度快,从而耐冷性更差。
两种果实3 ℃贮藏期间GR 活性的变化见图10。
图10 两种果实3 ℃贮藏期间GR 活性的变化
Fig.10 Changes in GR activity during 3 ℃storage of two varieties of fruits
由图10 可知,在整个贮藏期内两种哈密瓜果实的GR 活性总体上呈现持续增长的趋势,其中“伽师瓜” GR 活性始终显著或极显著高于“西州密25 号”(P<0.05,P<0.01)。“西州密25 号” GR 活性从初期的5.667 U升至末期的16.667 U,末期是初期的2.94 倍,“伽师瓜”从初期的9.667 U 升至末期的19.333 U,末期是初期的2.00 倍。“西州密25 号” GR 活性在低温贮藏期间波动较大,说明冷害程度影响相关酶活性的变化,冷害程度越大,GR 活性越低、波动性越强。
两种果实3 ℃贮藏期间GSH 含量的变化见图11。
图11 两种果实3 ℃贮藏期间GSH 含量的变化
Fig.11 Changes in GSH content during 3 ℃storage of two varieties of fruits
由图11 可知,在低温贮藏过程中,两种哈密瓜果实GSH 含量均显示出先减少后增加的变化趋势,“伽师瓜” GSH 含量在21 d 显著高于“西州密25 号”(P<0.05),而在35、42 d 时差异极显著(P<0.01)。“伽师瓜”在贮藏42 d 的GSH 含量为75.016 μmol/g,是0 d 的5.195 倍;“西州密25 号”在贮藏42 d 时的GSH 含量为56.747 μmol/g,是0 d 的4.534 倍。“伽师瓜”果实GSH 含量上升较快,说明其更易抵御低温的伤害,耐冷性更好。
不同品种的哈密瓜在采摘时机、地理环境、日照时长等因素的影响下,可能会表现出不同的冷害发生温度、时间以及症状[24]。冷害指数是评估果蔬冷害程度的一个重要指标。本研究结果表明,“西州密25 号”品种在储存14 d 后开始出现浅褐色的凹陷斑点,随着时间的推移,这些斑点的面积增大,颜色加深,果实变得软化并出现凹陷,果汁通过软化的外皮渗出,形成水浸状现象[25]。相比之下,“伽师瓜”品种的冷害症状较轻,直到储存21 d 时才出现软化和流汁的现象,而在42 d后开始出现深褐色的凹陷斑块[26]。这表明哈密瓜果实的冷害症状与细胞膜的损伤有关,且在3 ℃的储存条件下,“伽师瓜”的冷害指数低于“西州密25 号”,这表明“伽师瓜”品种的耐冷性优于“西州密25 号”。
已有研究结果显示,果蔬抗氧化能力主要与活性氧代谢有关,其抗氧化能力的强弱与在低温胁迫下能否发生冷害有着密切联系[27-28]。不当的低温贮藏会对细胞膜产生影响,此时活性清除系统相关酶会发生异常变化,导致活性氧自由基连续积累,加速冷害发生[29]。细胞膜透性和MDA 含量是评估细胞膜损伤程度的关键指标,在本试验中两个品种的细胞膜透性和MDA 含量均呈现出增加趋势,这表明低温胁迫能够引起细胞膜损伤,且对于耐冷性较弱的品种,低温的影响更为显著。耐冷性较好的品种膜脂过氧化程度较低,能够有效减轻由膜脂过氧化引起的细胞膜损伤。FADs 在维持细胞膜的完整性和流动性,以及参与植物对非生物胁迫的响应中发挥着重要作用,是植物适应低温应激的关键因素。FADs 的活性越高,细胞膜的流动性越好,植物对低温的耐受性也就越强[30-31]。在本试验中,“伽师瓜” FADs 活性始终高于“西州密25 号”,且在低温贮藏过程中下降较为缓慢,因此可以证实“伽师瓜”品种的耐冷性优于“西州密25 号”,这与冷害指数的结论是一致的。
抗氧化物酶是维持活性氧代谢平衡的关键,是保护植物免受逆境胁迫应激损伤的首要防线,“伽师瓜”的抗氧化物酶(SOD、CAT、APX、POD)活性均显著(P<0.05)或极显著(P<0.01)高于另一品种,说明低温胁迫下果蔬耐冷性与这些抗氧化酶活性呈正相关[32],与张婷[3]、赵滢等[11]、曲凌慧等[33]的研究结果相似。4 种抗氧化物酶均在冷害初次发生时期活性达到最大值,推测是由于低温胁迫破坏了细胞结构,从而导致相关酶活力在冷害发生后迅速下降,从而使哈密瓜果皮内的H2O2、O2-·大量积累,导致冷害症状加剧。ASA-GSH 循环是植物自身存在的一个抗氧化系统,其中GR 可以将氧化型谷胱甘肽(oxidized glutathione,GSSG)还原成GSH。本试验所用的“西州密25 号”以及“伽师瓜”在整个贮藏期内GR 活性和GSH 含量协同升高,说明哈密瓜果实在受到低温胁迫时,能通过响应自身抗氧化系统,从而清除果皮内产生的部分活性氧,并且耐冷性较好的果实,其清除活性氧的能力更强。
本研究结果表明,哈密瓜果实自身抗氧化能力与其耐冷程度密切相关。在受到低温胁迫时,耐冷性较好的品种细胞膜受损速率慢,相关抗氧化物酶协同作用受影响较小,H2O2、O2-·生成速率相对较慢,同时其自身抗氧化系统会响应低温胁迫,并通过升高GR 活性、增加GSH 含量来抵御低温胁迫的伤害。耐冷性差的品种抗氧化能力较弱,活性氧积累较快,从而诱导冷害症状加剧。不同品种哈密瓜果实低温下活性氧代谢表现不同。
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