枸杞（Lycium barbarum L.）是一种传统中药材，广泛用于食疗和保健。其果实富含多种营养物质与生物活性成分，作为药食同源物质被广泛应用[1]。但目前枸杞存在精深加工技术水平低、加工方式粗放、产品研发相对缺乏等问题，限制了枸杞行业高质量发展。研究已证实枸杞中含有总酚、总黄酮、类胡萝卜素、甜菜碱、氨基酸等活性成分。多酚类物质可通过清除体内自由基减少氧化应激损伤[2]，黄酮类化合物是其发挥潜在的抗炎与抗氧化协同作用的主要物质基础[3]，而甜菜碱则在维持机体渗透压平衡、保护肝细胞功能等方面发挥重要作用。目前发酵是转变枸杞产品形态、提高产品附加值的有效手段，不仅能保留原料中的营养活性成分，而且还能通过发酵进一步改善枸杞原料的风味与稳定性，提升活性成分的生物利用度，赋予产品新的功能特性。
乳酸菌（lactic acid bacteria）作为一种革兰氏阳性菌，可通过发酵碳水化合物积累乳酸[4]，常见于各类传统及工业化发酵食品，其功能性已被大量研究所证实。研究发现，乳酸菌不仅能通过调节肠道菌群平衡、增强肠道功能，从而改善人体消化吸收效率[5-7]，还能在发酵过程中产生有机酸、多酚、黄酮等活性物质，从而进一步提升发酵制品的附加营养值和风味。王悦等[8]以黑果腺肋花楸汁为原料，选取6株乳酸菌在37 ℃条件下发酵48 h，由嗜酸乳杆菌发酵制备的黑果腺肋花楸汁中总黄酮含量增幅最大，增加至97.06%，由鼠李糖乳杆菌发酵的黑果腺肋花楸汁中总多酚含量增幅最大，增加至92.17%，同时有效改善了黑果腺肋花楸汁色泽暗沉及口感酸涩等不良感官特征。王惠等[9]利用乳酸菌发酵红树莓汁，通过厌氧发酵筛选出副干酪乳杆菌YJ1为优选菌株。发酵后的红树莓汁中总黄酮和总酚含量分别提升23.00%和18.58%，1，1-二苯基-2-三硝基苯肼（1，1-diphenyl-2-picrylhydrazyl，DPPH）自由基、羟基自由基、2，2′-联氮-双-3-乙基苯并噻唑啉-6-磺酸[2，2′-azino-bis（3-ethylbenzothiazoline-6-sulfonic acid），ABTS]阳离子自由基清除率和铁离子还原能力（ferric reducing antioxidant power，FRAP）分别提高22.92%、15.63%、36.31%和39.48%，产品抗氧化性与风味均明显改善。汪云阳等[10]利用植物乳植杆菌发酵枸杞汁后，醇类物质含量显著提升了23.59%，果香与花香特征更加突出，形成多种新的风味物质，共同构成了枸杞汁独特的风味品质。目前，乳酸菌发酵果蔬汁成为食品科学领域的研究热点，不同乳酸菌株对果蔬的发酵特性存在差异。关于乳酸菌发酵枸杞中活性成分的变化及发酵特性仍有待研究。
本研究以枸杞汁为考察对象，通过比较7 种乳酸菌发酵枸杞汁后其主要理化性质、活性成分及抗氧化活性等变化，深入解析不同菌株对枸杞的发酵特性，并通过主成分分析筛选发酵枸杞汁中功能成分综合评价高的最适菌株，以期为提升枸杞发酵产品功能活性和附加值提供新的策略。
1 材料与方法
1.1 材料、试剂与仪器
植物乳植杆菌L46（Lactobacillus plantarum，LP）、鼠李糖乳杆菌LE38（Lactobacillus rhamnosus，LR）、发酵乳杆菌NS9（Lactobacillus fermentum，LF）、瑞士乳杆菌（Lactobacillus helveticus，LH）、干酪乳杆菌C3（Lactobacillus casei，LC）、短乳杆菌LMEY-26（Lactobacillus brevis，LB）、戊糖乳杆菌GCHI（Lactobacillus pentosus，LPE）：天津科技大学系统微生物与生物制造研究室分离并保存；枸杞汁：宁夏中宁枸杞产业创新研究院；MRS肉汤培养基：北京奥博星生物技术有限公司；磷酸盐缓冲溶液：和元李记（上海）生物技术有限公司；葡萄糖、芦丁、没食子酸、福林酚、苯酚、浓硫酸、有机酸、甜菜碱试剂盒（BC3135）、DPPH：北京索莱宝科技有限公司；氢氧化钠、氢氧化钾、乙醇、亚硝酸钠、硝酸铝、碳酸钠：天津津东天正精细化学试剂厂；正己烷、丙酮、甲苯、无水硫酸钠、乙醚：阿拉丁试剂（上海）有限公司；ABTS+自由基清除能力检测试剂盒（S0119）、铁离子还原能力检测试剂盒（S0116）：上海碧云天生物技术有限公司；水杨酸：济南裕才化工有限公司。以上化学试剂均为分析纯。
电子分析天平（ES-J）：天津市德安特传感技术有限公司；高速离心机（GL25M）：江苏新春兰科学仪器有限公司；pH计（PHSJ-6L）：上海仪电科学仪器股份有限公司；恒温水浴锅（SHZ-82）：上海予卓仪器有限公司；恒温培养箱（ZXSD-B1270）：上海智城分析仪器制造有限公司；全波长酶标仪（SpectraMax190）：南京珺蔚生物科技有限公司；高效液相色谱仪（1260 Infinity III）：美国Agilent公司；氨基酸自动分析仪（LA8080）：日立科学仪器（北京）有限公司。
1.2 方法
1.2.1 乳酸菌发酵枸杞汁的制备
在灭菌后的MRS肉汤培养基中分别接种7 种乳酸菌，37 ℃下培养24 h，得到乳酸菌活化液。随后在枸杞汁中分别接种7 种乳酸菌活化液（2%接种量），并于37 ℃培养箱发酵72 h。设置未加菌的枸杞汁（WJ）为空白对照。
1.2.2 pH值和主要化学成分检测
1.2.2.1 pH值的测定
采用GB 5009.237—2016《食品安全国家标准 食品pH值的测定方法》中的方法，使用pH计在室温下直接测定样品的pH值。
1.2.2.2 总酸含量的测定
采用GB 12456—2021《食品安全国家标准 食品中总酸的测定》中的酸碱指示剂滴定法测定样品的总酸含量。
1.2.2.3 总糖含量的测定
总糖含量的测定参照文献[11]的方法并稍加修改。将不同浓度葡萄糖标准液依次加入比色管，按体积比1∶5加入苯酚溶液和浓硫酸，混匀静置10 min后沸水浴加热15 min。冷却至室温后，于490 nm波长下测定各管吸光度。以葡萄糖含量为横坐标（x），吸光度为纵坐标（y）绘制标准曲线，得到回归方程 y=11.034x+0.103 1，R2=0.999 3。将样品稀释10倍，随后沿用上述操作流程完成样品的指标测定，依据已建立的标准曲线方程计算样品中的总糖含量。
1.2.2.4 还原糖含量的测定
采用GB/T 5009.7—2016《食品安全国家标准 食品中还原糖的测定》中的直接滴定法测定样品的还原糖含量。
1.2.3 功能成分检测
1.2.3.1 总酚含量的测定
总酚含量的测定参照文献[12]的方法并稍加修改。用去离子水将没食子酸标准品稀释成不同的浓度后，按照体积比2∶8∶15加入样品、福林酚和10%碳酸钠溶液，再加入蒸馏水至10 mL，混匀之后，避光反应2 h，于765 nm波长下测定吸光度。以没食子酸含量为横坐标（x），吸光度为纵坐标（y）绘制标准曲线，得到回归方程 y=0.007 8x+0.063 9，R2=0.999 2。将样品稀释采用上述过程进行测定，按照标准曲线方程计算样品中的总酚含量，结果以没食子酸当量（gallic acid equivalent，GAE）表示。
1.2.3.2 总黄酮含量的测定
总黄酮含量的测定参照文献[12]的方法并稍加修改。用去离子水将芦丁标准品稀释成不同的浓度后，按体积比1∶9加入样品和水，再以体积比1∶1∶4加入亚硝酸钠溶液、硝酸铝溶液和氢氧化钠溶液，定容后摇匀，静置15 min，于510 nm波长下测定吸光度。以芦丁含量为横坐标（x），吸光度为纵坐标（y）绘制标准曲线，得到回归方程 y=0.248 9x+0.044 4，R2=0.999 6。将样品稀释采用上述过程进行测定，按照标准曲线方程计算样品中的总黄酮含量，结果以芦丁当量（rutin equivalent，RE）表示。
1.2.3.3 有机酸含量的测定
配制各有机酸标准品母液，再从中吸取1 mL制备成混合标准品贮备液进行高效液相色谱法分析（在215 nm、30 ℃条件下，以0.2%硫酸溶液作为流动相，流速为0.5 mL/min，进样量为20 μL）。以峰面积为横坐标，有机酸浓度为纵坐标绘制有机酸标准曲线，按照回归方程计算样品中8 种有机酸的含量。有机酸的标准曲线回归方程如下。酒石酸：y=74 357x+307.69，R2=0.999 4；草酸：y=131 079x+320.39，R2=0.999 8；柠檬酸：y=20 024x+153.61，R2=0.999 0；抗坏血酸：y=33 237x-37.147，R2=0.999 7；苹果酸：y=1 493.1x+1.978 9，R2=1.000 0；乙酸：y=1 127x-47.796，R2=0.999 8；乳酸：y=14 457x-7.212，R2=0.999 0；琥珀酸：y=5 141.1x+9.367 7，R2=0.999 9。
1.2.3.4 氨基酸含量的测定
氨基酸含量的测定采用GB 5009.5—2016《食品安全国家标准 食品中蛋白质的测定》中的凯氏定氮法。将样品通过氨基酸自动分析仪进行检测（570～40 nm、30～70 ℃，进样量50 μL，流速0.45 mL/min），样品稀释10倍，按体积比1∶4加入稀释液和2%水杨酸，摇匀静置30 min后离心（1 300 r/min、10 min），过滤取上清液后进行检测。
1.2.3.5 类胡萝卜素含量的测定
类胡萝卜素含量的测定参考文献[13]的方法并稍加修改，取0.1 mL样品加入30 mL混合试剂（正己烷、丙酮、甲苯和乙醇体积比为10∶7∶7∶6）和1 mL 40%氢氧化钾-甲醇溶液，混匀后，在35 ℃下避光反应12 h，再将乙醚和水（体积比1∶25）加入分液漏斗进行萃取，最后将萃取液用无水硫酸钠干燥后收集，并用乙醚定容至100 mL。于450 nm处测定吸光度，并代入式（1）计算类胡萝卜素含量。
式中：X为类胡萝卜素含量，mg/mL；A为吸光度；V0为定容萃取液的体积，mL；V1为样品的体积，mL。
1.2.3.6 甜菜碱含量的测定
将样品和80%甲醇溶液按体积比1∶5混合，于60 ℃反应30 min后离心（10 000 r/min、15 min），再取上清液使甲醇在70 ℃水浴锅中充分挥发，最后用水定容至1 mL获得提取物，按照甜菜碱试剂盒说明书的步骤测定其含量。
1.2.4 抗氧化活性测定
1.2.4.1 DPPH自由基清除率测定
将稀释20倍后的样品与DPPH工作液按体积比1∶9混合，加入酶标板孔中，空白对照以等体积磷酸盐缓冲溶液替代，混匀后避光反应30 min，于517 nm处测定吸光度。DPPH自由基清除率（C，%）的计算如式（2）所示。
式中：A0为空白对照的吸光度；A1为样品的吸光度。
1.2.4.2 铁离子还原能力测定
按照铁离子还原能力检测试剂盒的方法进行操作，以水溶性维生素E含量为横坐标（x），铁离子还原能力为纵坐标（y）绘制标准曲线，得到回归方程 y=0.669 8x+0.066 5，R2=0.999 2。将样品于593 nm处进行测定吸光度，按照标准曲线计算样品中的铁离子还原能力，采用水溶性维生素E（Trolox）等值当量表示，单位为mmol Trolox/L。
1.2.4.3 ABTS+自由基清除率测定
将适当稀释后的样品与ABTS工作液按1∶20体积比混合；空白对照孔以磷酸盐缓冲溶液替代，轻度振荡混匀后，避光反应5 min，于734 nm波长下测定吸光度。根据式（3）计算ABTS+自由基清除率（D，%）。
式中：A0为空白对照的吸光度；A1为样品的吸光度。
1.3 数据处理
采取3次重复试验确保试验结果的可靠性。数据处理及统计分析通过GraphPad Prism 8.0.1软件和SPSS 20进行。所有数据均以平均值±标准差表示。
2 结果与分析
2.1 不同乳酸菌对枸杞汁发酵的主要化学成分影响
不同乳酸菌对果蔬汁发酵的活性成分保留或合成能力不同，对其感官风味物质也有一定的影响[14]。因此，选择具有优良发酵性能和功能特性的菌株十分必要。不同乳酸菌发酵枸杞汁的理化性质如表1所示。
表1 不同乳酸菌对枸杞汁发酵的主要化学成分的影响
Table1 Effect of different lactic acid bacteria on main chemical components of fermented Lycium barbarum juice
枸杞汁pH值总酸含量/（g/100 mL）总糖含量/（g/100 mL）还原糖含量/（g/100 mL）未加菌（WJ）4.78±0.07a0.86±0.14d68.30±0.20a24.19±0.20a植物乳植杆菌（LP）3.59±0.04cd2.92±0.13b42.67±0.22e11.93±0.06d鼠李糖乳杆菌（LR）3.81±0.01bc2.52±0.17c57.26±0.19b13.98±0.41b发酵乳杆菌（LF）3.75±0.01c2.56±0.17c47.43±0.26c13.08±0.06c瑞士乳杆菌（LH）3.48±0.02d3.24±0.04a36.73±0.15f11.09±0.17e干酪乳杆菌（LC）3.65±0.04cd2.80±0.14bc45.43±0.24d12.08±0.12d短乳杆菌（LB）3.89±0.05b2.52±0.24c57.84±0.08b14.33±0.20b戊糖乳杆菌（LPE）3.68±0.03cd2.72±0.05bc45.92±0.21d12.26±0.09d
注：同列不同小写字母表示差异显著（P＜0.05）。
由表1可知，与未发酵的枸杞汁相比，发酵后枸杞汁的pH值降低至3.48～3.89，总酸含量均显著升高（P＜0.05）。其中，LP和LH产酸能力更好，总酸含量分别为（2.92±0.13）g/100 mL和（3.24±0.04）g/100 mL。同时，总糖和还原糖含量显著降低（P＜0.05），其中LP和LH的降幅较为显著。发酵后，总糖含量分别为（42.67±0.22）g/100 mL和（36.73±0.15）g/100 mL，还原糖含量分别降至（11.93±0.06）g/100 mL和（11.09±0.17）g/100 mL，表明这两株菌对糖类利用能力较强。樊龙星等[15]研究发现，用接种量为4.2%的植物乳植杆菌发酵混合蔬菜汁77 h后，总酸含量为11.238 g/L，具有较好的产酸能力，略低于本研究结果。综上，LP和LH能更好地利用枸杞汁中的碳水化合物，具有优异的碳源转化效率与产酸性能。
2.2 乳酸菌对枸杞汁发酵的功能成分的影响
不同乳酸菌发酵枸杞汁的总酚、总黄酮、有机酸、甜菜碱、氨基酸、类胡萝卜素含量变化如图1所示。
图1 不同乳酸菌发酵枸杞汁的功能活性成分
Fig.1 Functional and active components in Lycium barbarum juice fermented by different lactic acid bacteria
由图1A可知，与未发酵枸杞汁相比，发酵后的枸杞汁总酚含量显著上升，其中LP和LH总酚含量较高，分别增加了45.65%和38.41%。而LR、LC和LF发酵无明显变化。研究表明，发酵后总酚含量的增加可能是因为乳酸菌产生的糖苷酶或酯酶对结合态多酚的水解作用，使其转化为可溶性游离态酚类；同时，乳酸菌发酵过程中形成的酸性微环境，能够有效抑制酚类物质的氧化降解进程[16]，使多酚在酸性环境中更好地保留。由图1B可知，与未加菌的枸杞汁相比，发酵后枸杞汁的总黄酮含量增加。在这7 种菌株中，LP与LH的增幅居前两位，分别为24.44%和20.59%。Suo等[17]利用植物乳植杆菌与戊糖乳杆菌发酵菠萝汁，发现发酵处理可使总酚与总黄酮含量均显著增加，且植物乳植杆菌的提升作用更为突出，其总酚与总黄酮含量分别达到（11.53±0.26）mg GAE/g、2.50 mg RE/g。Zhang等[18]采用植物乳植杆菌、乳酸乳球菌、鼠李糖乳杆菌、短乳杆菌、嗜热链球菌、发酵乳杆菌对诺丽果进行发酵，结果显示，经植物乳植杆菌与鼠李糖乳杆菌发酵后，总酚及总黄酮含量均提升。由图1C可知，经不同乳酸菌发酵后枸杞汁中有机酸含量的增长幅度在1.84%～9.21%，其中LP和LH升高最为明显；由图1D可知，甜菜碱含量在部分乳酸菌组有所升高，其中LP、LH和LF分别提高了13.53%、10.49%和3.40%。由图1E和图1F可知，枸杞汁发酵后氨基酸和类胡萝卜素含量均降低，降低幅度分别为7.26%～8.59%、11.90%～38.10%，其中LP和LH降幅最小。其含量降低的主要原因是发酵过程中转氨酶和脱羧酶活性增强，加速了氨基酸的分解代谢[19]。陈荣豪等[20]利用乳酸菌发酵番木瓜饮料，结果显示经乳酸菌发酵后类胡萝卜素含量降低，由发酵前的15.47 mg/100 mL下降到11.48 mg/100 mL。Sevindik等[19]采用植物乳植杆菌、干酪乳杆菌、德氏乳杆菌发酵荚蒾浆果汁，结果表明经发酵后的果汁中氨基酸含量与未发酵的枸杞汁相比显著降低（P＜0.05）。综上，LP和LH发酵枸杞汁可显著提升总酚、总黄酮、有机酸及甜菜碱等功能活性成分含量，且能最大程度降低氨基酸与类胡萝卜素的损失，在提升发酵枸杞汁功能品质方面具备潜力。
2.3 基于主成分分析筛选最适发酵菌株
对不同乳酸菌发酵后的枸杞汁总酚、总黄酮、有机酸、氨基酸、类胡萝卜素、甜菜碱含量进行主成分分析，总方差分析如表2所示，成分矩阵如表3所示。
表2 总方差解释
Table2 Total variance explanation
初始特征值提取载荷平方和成分方差累计方差累计特征值特征值贡献率/%贡献率/%贡献率/%贡献率/%13.56159.34959.3493.56159.34959.34921.64927.47886.8281.64927.47886.82830.65410.89497.72240.0961.59899.32050.0390.64999.96960.0020.031100.000
表3 成分矩阵
Table3 Component matrix
项目第1主成分第2主成分总酚含量0.833-0.499总黄酮含量0.941-0.201有机酸含量0.877-0.314氨基酸含量0.5800.763类胡萝卜素含量0.5560.823甜菜碱含量0.752-0.025
以2 个主成分特征值和各指标载荷系数构建综合评价模型如下。
式中：Y1、Y2分别为主成分1和主成分2得分；Z1～Z6分别为总酚、总黄酮、有机酸、氨基酸、类胡萝卜素、甜菜碱成分的标准化值。
根据各主成分权重构建出综合得分函数为Y=0.593 5×Y1+0.274 8×Y2。
由表2可知，两个主成分的特征值大于1，并且两者的累计贡献率为86.828%，满足主成分分析法累计贡献率大于80%的要求，因此选前两个主成分可代表6 种功能成分指标。其中第1主成分特征值为3.561，方差贡献率为59.349%，第2主成分特征值为1.649，方差贡献率为27.478%。结合表3可见第1主成分中特征向量值较高的为总黄酮含量（0.941）、有机酸含量（0.877）、总酚含量（0.833）、甜菜碱含量（0.752）。第2主成分中特征向量值较高的为类胡萝卜素含量（0.823）、氨基酸含量（0.763）。载荷反映了原始变量对主成分的贡献程度，载荷绝对值越大，表明各变量对其主成分有较大影响。
利用该模型对菌种进行综合评价，求出各菌种综合得分Y值，再根据Y值进行排序，选择优良菌种。各乳酸菌的综合得分及排名如表4所示。
表4 综合得分及排名
Table4 Comprehensive score and ranking
菌种综合得分（Y）排名主成分得分Y1Y2植物乳植杆菌3.630.922.411鼠李糖乳杆菌-0.95-0.48-0.705发酵乳杆菌0.29-0.010.173瑞士乳杆菌1.840.771.302干酪乳杆菌-0.81-0.48-0.614短乳杆菌-2.30-1.68-1.827戊糖乳杆菌-0.96-0.91-0.826
由表4可知，LP和LH综合得分较高，分别为2.41和1.30。基于综合评价模型的分析结果，LP因其最优的综合得分被确定为枸杞汁发酵的最佳菌种，适用于后续的发酵工艺优化与应用研究。
2.4 乳酸菌对枸杞汁发酵的抗氧化活性影响
不同乳酸菌发酵枸杞汁的抗氧化活性如图2所示。
图2 不同乳酸菌发酵枸杞汁的抗氧化活性
Fig.2 Antioxidant activity in Lycium barbarum juice fermented by different lactic acid bacteria
由图2A可知，与未发酵枸杞汁相比，经不同乳酸菌发酵后，除LB和LPE，其他组DPPH自由基清除率均显著升高（P＜0.05），其增幅在6.81%～17.44%，其中，LP和LH增加最为显著，分别提高了17.44%和15.43%。由图2B可知，LP和LH发酵后的枸杞汁铁离子还原能力显著提高（P＜0.05），分别提高了43.04%和19.80%。由图2C可知，除LB外，其它不同乳酸菌发酵的枸杞汁ABTS+自由基清除率与WJ相比，均显著提高（P＜0.05），其中LP和LH提高最为显著，分别提高了99.12%和72.09%。综上，LP发酵后的枸杞汁抗氧化活性均最高，DPPH自由基清除率、铁离子还原能力和ABTS+自由基清除率分别增加了17.44%、43.04%、99.12%。Bai等[21]探究了不同乳酸菌发酵对苹果汁的影响，分别接种植物乳植杆菌、罗伊氏乳杆菌、鼠李糖乳杆菌及戊糖片球菌进行发酵，结果显示，经植物乳植杆菌发酵后的苹果汁DPPH自由基清除率高于其他3 株菌，抗氧化能力提高了21.5%，与本研究结果相近。由此可见，LP在增强发酵果汁抗氧化性能方面具有优势，是增强枸杞汁发酵抗氧化活性的优势菌株。
3 结论
本研究从乳酸菌角度揭示了其对枸杞发酵的功能成分和抗氧化活性的影响规律，发现枸杞汁经乳酸菌发酵处理后，pH值显著降低，总酸含量升高，总糖和还原糖含量因为被菌体作为养分消耗而明显减少。其中LP和LH在7株菌中显示出最佳的碳源转化率和产酸性能。同时发酵后总酚和总黄酮含量有不同程度提高，部分乳酸菌发酵能提高有机酸和甜菜碱含量，其中LP和LH位于前两位，并在一定程度上较好地保留了氨基酸与类胡萝卜素。基于主成分分析显示，LP综合得分最高（2.41），其发酵后枸杞汁的总酚和总黄酮含量分别提升45.65%和24.44%，DPPH自由基清除率、铁离子还原能力和ABTS+自由基清除率别增加17.44%、43.04%和99.12%。因此，LP被优选为枸杞汁发酵的最佳菌株。本研究发现LP在提升枸杞汁功能成分和抗氧化活性方面表现优异，可作为枸杞发酵功能产品开发的优选菌株，为其在枸杞深加工产品中的利用提供重要的试验依据。
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