核桃（Juglans regia L.）是胡桃科胡桃属植物,富含不饱和脂肪酸、蛋白质、维生素和多酚等营养物质,属于传统的医食两用原料[1]。核桃在新疆种植面积已达40.13 万hm2,品种众多且资源丰富[2]。核桃内种皮是核桃仁表面上的一层薄皮,也是核桃加工的副产物,集中了核桃90%的多酚物质,具有较强的抗氧化能力[3]。核桃内种皮的多酚物质在加工中会产生收敛口感,致使核桃蛋白凝集沉淀,改变核桃仁色泽等,被当作废弃物处理,其本身所具有的保健、药用和经济价值未引起足够重视,造成了严重资源浪费[4-5]。因此,针对核桃内种皮开展抗氧化相关研究,对提升核桃产业附加值具有重要实际意义。
目前核桃内种皮的研究主要集中在营养[6]、多酚提取[7-8]、黄酮提取[9]、酚酸类提取[10]、涩味品质[11]等方面,对不同品种核桃内种皮抗氧化差异性分析的研究较少。天然产物抗氧化活性的提取方法有很多种,常见的方法有回流提取、超声辅助、微波辅助提取等,其中,超声具有提取时间短、得率高、无污染的特点。Wang等[12]采用超声辅助提取核桃多酚物质的提取效率最高；选择合适提取剂也是提取天然产物抗氧化成分的关键,田强等[13]发现厚朴籽的乙酸乙酯萃取物抗氧化活性高于石油醚、正丁醇和水萃取物,郭刚军等[14]发现澳洲坚果青皮乙酸乙酯提取物的总酚和黄酮质量分数高于石油醚、氯仿和正丁醇,45%乙醇提取的核桃内种皮多酚提取率最高[15]。天然产物的抗氧化活性因品种、地理环境、提取方法等不同产生差异[16]。此外,对不同品种核桃内种皮抗氧化差异性分析的研究鲜见。本文选用南疆主栽培核桃‘温185’、‘扎343’、‘新新2’、‘新早丰’和‘温 179’的内种皮为试验材料,比较水、乙醇、乙酸乙酯、正丁醇和纤维素酶作为提取剂对核桃内种皮抗氧化活性的差异性,以期筛选出抗氧化活性较强的核桃品种,为后续核桃内种皮在功能性食品中的应用提供理论参考依据,以促进核桃副产物的高值化利用。
1 材料与方法
1.1 材料与试剂
核桃品种‘扎343’、‘温179’：库尔勒市九鼎批发市场（2022 年2 月13 日）；‘温185’、‘新新2’、‘新早丰’：喀什市荒地乡五村果园（2023 年9 月5 日）。
无水乙醇、乙酸乙酯、正丁醇（均为分析级）：天津市鑫铂特化工有限公司；碳酸钠、亚硝酸盐、硝酸铝、氢氧化钠、铁氰化钾、三氯乙酸、氯化铁、硫酸亚铁、邻二氯菲、过硫酸钾、过氧化氢（均为分析级）：山东生化科技有限公司；纤维素酶（10 000 U/g）：沧州夏盛酶生物技术有限公司；没食子酸标准品（分析级,≥98%）：天津市奥盛化学试剂有限公司；福林酚（分析级）：上海源叶生物科技有限公司；1,1-二苯基-2-三硝基苯肼（1,1-diphenyl-2-picrylhydrazyl,DPPH）（≥98%）、2,2-联氮-二（3-乙基-苯并噻唑-6-磺酸）二胺盐[2,2′-azinobis-（3-ethylbenzthiazoline-6-sulphonate）,ABTS]（≥98%）：北京中科盈创生物科技有限公司。
1.2 仪器与设备
紫外可见分光光度计（752）：上海菁华科技仪器有限公司；电子天平（LE204E）：梅特勒-托利多（上海）有限公司；离心机（5810R）：德国艾本德·艾本德（上海）国际贸易有限公司；数显恒温水浴锅（HH-S6）：江苏金怡仪器科技有限公司；电热恒温鼓风干燥箱（DHG-9053A）：上海齐欣科学仪器有限公司；旋转蒸发器（RE-52AA）：上海亚荣生化仪器厂；超声波清洗器（KQ-500B）：萧山市超声仪器有限公司；卤素水分分析仪（MBA1003）：群安实验仪器有限公司；中药打粉机（YF-111B）：浙江哈瑞工贸有限公司。
1.3 试验方法
1.3.1 核桃内种皮前处理
参考余少华等[17]的方法,5 个品种核桃仁用蒸馏水在室温下浸泡6 h,保鲜膜封口,用镊子剥除核桃内种皮,然后放置于40 ℃电热恒温鼓风干燥箱中干燥,水分含量≤5%即达到干燥终点,再用中药打粉机进行粉粹,然后过80 目网筛,得到核桃内种皮样品,备用。
1.3.2 核桃内种皮不同提取物的制备方法
称取5 个品种的核桃内种皮粉末（1.00±0.01） g 于250 mL 烧杯中,按照以下方法得到相应核桃内种皮提取物。
1.3.2.1 水相提取物
参考赵丹等[18]的方法,加入100 mL 蒸馏水,玻璃棒搅拌,再用保鲜膜封口,放置在100 W、70 ℃的超声波清洗器中提取1 h,将粗提液8 000 r/min 离心3 min,合并上清液,放置到60 ℃下旋蒸20 min,得到水相提提物。
1.3.2.2 乙醇相提取物
参考蒲成伟等[11]的方法,加入100 mL、50%乙醇,放置在100 W、60 ℃的超声波清洗器中提取50 min,将粗提液8 000 r/min 离心3 min,合并上清液,放置到60 ℃下旋蒸20 min,得到乙醇相提取物。
1.3.2.3 正丁醇相提取物
参考Kumar 等[19]的方法,加入30 mL、40% 正丁醇,放置在100 W、40 ℃的超声波清器中提取50 min,将粗提液8 000 r/min 离心3 min,合并上清液,放置到40 ℃下旋蒸6 min,得到正丁醇相提取物。
1.3.2.4 乙酸乙酯相提取物
采用乙酸乙酯直接萃取法,加入40 mL、80%乙酸乙酯和10 mL、0.05 mol/L 稀盐酸,放置在100 W、65 ℃的超声波清洗器中提取50 min,将粗提液8 000 r/min离心3 min,合并上清液,放置到65 ℃下旋蒸4 min,得到乙酸乙酯相提取物。
1.3.2.5 纤维素酶相提取物
加入 100 mL、0.4% 的纤维素酶液,调节pH 值为4.5,放置在100 W、50 ℃的超声波清洗器中提取50 min,将粗提液8 000 r/min 离心3 min,合并上清液,放置到50 ℃下旋蒸15 min,得到纤维素酶相提取物。
1.3.3 总酚含量的测定
将1 mL 待测样液,加入7.0 mL 蒸馏水、0.5 mL 福林试剂,充分摇匀,再加入1.5 mL、7.5% 碳酸钠溶液,以空白试剂为参比,在765 nm 处测定样品的吸光度[20]。以没食子酸作标准曲线（Y=0.878 9X+0.020 6,R2=0.993 3）,试验样品的总酚含量表示为每克样品中没食子酸当量（gallic acid equivalent,GAE）的毫克数,总酚含量（F,mg GAE/g）的计算公式如下。
式中：c 为稀释样品对应标准曲线的没食子酸浓度,mg/mL；v 为仁皮总体积,mL；m 为内种皮粉末质量,g；N 为仁皮提取液稀释倍数。
1.3.4 总黄酮含量的测定
采用分光光度法测定待测样液总黄酮的含量[21]。将1 mL 待测样液和0.3 mL 5% 亚硝酸钠混合制备反应混合物,混合物静置6 min。然后,将0.3 mL、10%硝酸铝溶液加入混合物中,再进行6 min 反应。最后,将混合物与3.0 mL、10% 氢氧化钠溶液混合15 min。随后,用紫外可见分光光度计在500 nm 处测定样品的吸光度。以芦丁为标准溶液作标准曲线（Y =13.651X + 0.009,R2=0.994 3）,结果以每克样品中芦丁当量（rutin equivalent,RE）的毫克数表示。总黄酮含量（W,mg RE/g）的计算公式如下。
式中：c 为总黄酮浓度,mg/mL；v 为提取液体积,mL；n 为稀释倍数；m 为内种皮粉末质量,g。
1.3.5 DPPH 自由基清除能力的测定
取0、0.2、0.4、0.6、0.8、1.0 mL 待测样液,加蒸馏水补齐为1 mL,加入95% 乙醇1 mL,配制2 mL 的DPPH-乙醇溶液,混合后,在37 ℃条件下避光反应20 min,在517 nm 处测定吸光度[7]。DPPH 自由基清除率（D,%）计算公式如下。
式中：A 样品为去离子水代替样品所测吸光度；A 空白为样品所测吸光度。
1.3.6 ABTS+自由基清除能力的测定
取7 mmol 的ABTS 溶液和2.45 mmol/L 的K2S2O8溶液以1∶1（体积比）混合,避光静置16 h,用无水乙醇稀释,使其在波长为734 nm 下的吸光度为0.7,30 ℃下保藏工作液[22]。取1 mL 待测样品溶液加入4 mL 工作液,避光静置6 min 后在波长734 nm 下测吸光度。ABTS+自由基清除率（B,%）计算公式如下。
式中：A0为空白对照吸光度；Ac为样品溶液吸光度。
1.3.7 羟基自由基清除能力的测定
取1.0 mL 样品液,加入0.1 mL 磷酸盐缓冲溶液（pH7.4,0.2 mmol/L）、0.75 mmol/L 的FeSO4 溶液1 mL和0.75 mmol/L 的邻二氮菲1.0 mL,摇匀后再加入1.0 mL、0.1% 的H2O2,置于37 ℃水浴60 min。在波长536 nm 处测定其吸光度,用2.0 mL 蒸馏水作空白[23]。羟基自由基清除率（Q,%）计算公式如下。
式中：Ax 为样品吸光度；A1 为空白吸光度；A0 为对照吸光度。
1.3.8 还原力的测定
分别取2.5 mL 待测样液,加入0.5 mL、1.0% 铁氰化钾溶液,50 ℃反应20 min,冰浴。冷却至室温后,加入2.5 mL、10% 三氯乙酸溶液,在3 000 r/min 离心10 min,取上清液5.0 mL 加入4.0 mL 蒸馏水,混匀,再加入1.0 mL 质量分数0.1% FeCl3 溶液,室温静置10 min,在700 nm 波长处测定其吸光度,还原力用样品吸光度A 表示[24]。
1.4 数据处理与分析
采用DPS 数据处理系统对数据进行单因素显著性分析,p<0.05 表示数据之间具有显著性,使用Origin 2021 软件制图,使用Pearson 法进行相关性分析。
2 结果与分析
2.1 不同提取相对核桃内种皮总酚含量的影响
酚类化合物是清除自由基作用中重要的次生代谢产物。不同提取相核桃内种皮提取物的总酚含量见图1。
图1 不同提取相对核桃内种皮提取物总酚含量的影响
Fig.1 Influence of different extraction phases on the total phenolic content of walnut kernel pellicle extracts
不同小写字母表示同一品种不同提取相存在显著性差异,p<0.05。
由图1 可知,DPPH·清除效果与核桃品种呈依赖关系,不同提取相的总酚含量存在较大差异,其中,乙醇相提取物的总酚含量明显高于其他提取物,如‘扎343’核桃内种皮乙醇相提取物的总酚含量为747.24 mg GAE/g,也是总酚含量最高的核桃品种,‘温185’核桃内种皮乙醇相提取物的总酚含量为589.37 mg GAE/g,其次均为乙酸乙酯相提取物,且与‘温179’核桃内种皮的总酚含量趋势一致；‘新新2’核桃内种皮乙醇相提取物的总酚含量最高,水相提取物的最低；‘新早丰’核桃内种皮的乙醇相提取物和乙酸乙酯相提取物的总酚含量较高且无显著差异（p>0.05）,其后依次是纤维素酶相提取物>水相提取物>正丁醇相提取物,可能与纤维素酶可水解细胞壁的木质纤维素成分,提高提取效率有关,也是总酚含量最少的核桃品种,这与穆兴燕等[25]、赵定华[26]的研究结果一致。综上可知,‘扎343’核桃内种皮乙醇相提取物总酚含量较高,乙醇可作为核桃内种皮总酚的良好提取剂,这可能与植物多酚具有多元酚结构,极性较大,易溶于乙醇中有关。
2.2 不同提取相对核桃内种皮总黄酮含量的影响
黄酮类化合物作为重要活性物质,是具有抗氧化活性的天然产物[27]。不同提取相对核桃内种皮提取物总黄酮含量的影响如图2 所示。
图2 不同提取相对核桃内种皮提取物总黄酮含量的影响
Fig.2 Influence of different extraction phases on the total flavonoid content of walnut kernel pellicle extracts
不同小写字母表示同一品种不同提取相存在显著性差异,p<0.05。
由图2 可知,不同提取相对核桃内种皮总黄酮含量的影响显著,乙醇相提取物的总黄酮含量显著高于其他提取物（p<0.05）,其中,‘扎343’核桃内种皮的乙醇相提取物总黄酮含量最高,为54.31 mg RE/g,也是总黄酮含量最高的品种,其次是水相、纤维素酶相、乙酸乙酯相和正丁醇相,与师聪等[28]的研究结果一致；‘温179’和‘新早丰’核桃内种皮总黄酮均是乙醇相提取物的最高；‘新新2’核桃内种皮的纤维素酶相和正丁醇相提取物的总黄酮含量间无显著性差异（p>0.05）。综上可知,乙醇作为提取相可富集较多的总黄酮,以‘扎343’核桃内种皮的总黄酮含量最高。
2.3 不同提取相对核桃内种皮DPPH 自由基清除能力的影响
DPPH·可广泛用于抗氧化物对自由基清除能力的评价,以测定抗氧化剂打断脂质或阻断蛋白质氧化过程中链增长阶段的能力,对DPPH·清除率越大,说明样品抗氧化能力越强[29]。不同提取相对核桃内种皮提取物DPPH·清除能力的影响如图3 所示。
图3 不同提取相对核桃内种皮提取物DPPH·清除能力的影响
Fig.3 Influence of different extraction phases on the DPPH·scavenging ability of walnut kernel pellicle extracts
A.‘新新2’核桃内种皮；B.‘扎343’核桃内种皮；C.‘温179’核桃内种皮；D.‘新早丰’核桃内种皮；E.‘温185’核桃内种皮。
由图3 可知,不同品种核桃的DPPH·清除率存在差异,不同提取相对核桃内种皮的DPPH·清除能力不同,且与提取物质量浓度存在量效关系,当核桃内种皮质量浓度小于0.16 mg/mL,以‘温179’核桃内种皮的量效关系最明显。当核桃内种皮质量浓度为0.20 mg/mL 时,‘温185’的乙醇相提取物的DPPH·清除率为83.23%,DPPH·清除率大小依次为乙酸乙酯相>水相>纤维素酶相>正丁醇相,水相提取物的 DPPH·清除率虽仅有68.92%,但这已然表明核桃内种皮的水相自身具备较高的 DPPH·清除能力,在质量浓度为0.20 mg/mL下,能力最高的是‘新新2’的乙醇相提取物,DPPH·清除率高达84.83%。
2.4 不同提取相对核桃内种皮ABTS+自由基清除能力的影响
ABTS 阳离子自由基是过硫酸钾氧化ABTS 产生的一种自由基,被广泛应用于样品抗氧化能力的评价,其性质非常稳定[30]。不同提取相对核桃内种皮提取物ABTS+自由基清除能力的影响如图4 所示。
图4 不同提取相对核桃内种皮提取物ABTS+·清除能力的影响
Fig.4 Influence of different extraction phases on the ABTS+·scavenging ability of walnut kernel pellicle extracts
不同小写字母表示同一品种不同提取相存在显著性差异,p<0.05。
由图4 可知,不同提取物对ABTS+·清除作用存在差异,其中,除‘温185’、‘扎343’外,其余乙醇相提取物的活性显著强于其他提取物（p<0.05）。不同品种核桃内种皮的提取物对ABTS+自由基均有一定的清除作用,其中,‘温179’、‘新早丰’和‘新新2’的乙醇相提取物清除能力显著强于其他提取相,这与穆兴燕等[25]研究结果一致,可能是因为乙醇对可溶性游离态香草酸和丁香酸等酚酸的提取率较高[31],而可溶性游离态的酚酸在体外试验中被证实有较强的抗氧化性[9]。
2.5 不同提取相对核桃内种皮羟基自由基清除能力的影响
·OH 是生物细胞内反应活性最强的氧族自由基,能与生物体内脂类、多肽、蛋白质、核酸等物质发生反应,引起细胞与组织的氧化损伤,导致器官病变与机体衰老[31]。不同提取相对核桃内种皮提取物羟基自由基清除能力的影响见图5。
图5 不同提取相对核桃内种皮提取物羟基自由基清除能力的影响
Fig.5 Influence of different extraction phases on the hydroxyl radical scavenging ability of walnut kernel pellicle extracts
不同小写字母表示同一品种不同提取相存在显著性差异,p<0.05。
从图5 可以看出,除‘扎343’外,不同提取物对·OH 清除能力具有显著性差异（p<0.05）。水作为高极性溶剂,更易溶解亲水性强的抗氧化成分,以‘新早丰’·OH 清除能力最强,原因是该品种可能天然富含上述水溶性活性物质,导致水相提取物中·OH 清除成分浓度更高。依次是乙酸乙酯相对·OH 清除能力表现突出,其中,‘温185’和‘扎343’的乙酸乙酯相提取物对·OH 的清除能力显著强于其他溶剂相（如乙醇相、水相等）。‘温185’乙酸乙酯相的清除率最高（94.24%）,表明其富集的活性成分具有高效自由基清除作用,可能原因是乙酸乙酯相可能富集了特定结构的酚类（如黄酮苷元、酚酸酯）,其抗氧化活性强于乙醇相中的多酚（如糖苷形式）或者是乙酸乙酯相中可能存在非酚类化合物（如萜类、生物碱）,与酚类协同作用增强了清除能力。
2.6 不同提取相对核桃内种皮还原力的影响
还原力可以作为评价物质成分潜在的抗氧化能力大小的指标[23],吸光度越高表明还原力越强。不同提取相对核桃内种皮提取物还原力的影响见图6。
图6 不同提取相对核桃内种皮提取物还原力的影响
Fig.6 Influence of different extraction phases on the reducing power of walnut kernel pellicle extracts
不同小写字母表示同一品种不同提取相存在显著性差异,p<0.05。
由图6 可知,以‘温179’纤维素酶相的还原力显著最强,可能是纤维素酶通过水解β-1,4-糖苷键,特异性释放细胞壁结合的酚类化合物（如木质素-碳水化合物复合体中的阿魏酸、对香豆酸）,这些成分通常具有强还原活性。除‘扎343’外,不同提取物对核桃内种皮还原力具有显著性差异（p<0.05）,其中,‘温179’和‘新新2’品种的乙醇相还原力最高,表明乙醇对核桃内种皮中还原性成分的提取效率最优,体现了该品种在乙醇提取条件下富集还原性成分的特殊优势。整体上,‘新早丰’的还原力较小。综上,以‘温179’纤维素酶相的还原力最高。
2.7 核桃内种皮的理化性质与抗氧化的相关性分析
将提取剂对不同品种核桃内种皮萃取下的活性成分总酚、总黄酮含量与抗氧化指标（·OH、ABTS+自由基清除能力和还原力）进行Pearson 相关系数分析,核桃内种皮的理化性质与抗氧化的相关性热图如图7所示。
图7 核桃内种皮的理化性质与抗氧化的相关性热图
Fig.7 Heat map of correlation between physicochemical properties and antioxidant properties of walnut kernel pellicles
A.‘新新2’核桃内种皮；B.‘扎343’核桃内种皮；C.‘温179’核桃内种皮；D.‘新早丰’核桃内种皮；E.‘温185’核桃内种皮。
由图7 可知,核桃内种皮的活性成分与抗氧化能力之间存在明确的量效关系。具体而言,‘温 185’和‘温 179’核桃内种皮的 ABTS+自由基清除能力与总酚、总黄酮含量均呈现正相关关系,这表明在这两个品种中,总酚和总黄酮这两类活性成分在ABTS+自由基清除过程中发挥着重要作用。而‘新新 2’和‘新早丰’核桃内种皮的 ABTS+自由基清除能力仅与总黄酮含量呈正相关,说明在这两个品种中,总黄酮是影响 ABTS+自由基清除能力的关键活性成分。与之不同的是,‘扎 343’核桃内种皮的 ABTS+自由基清除能力仅与总酚含量呈正相关,这一结果揭示了不同品种核桃内种皮中的活性成分对 ABTS+自由基清除能力的影响存在较大差异,并且‘温 185’和‘温 179’核桃内种皮中总酚和总黄酮的含量是导致其 ABTS+自由基清除能力变化的重要因素。在·OH 清除能力方面,仅有‘温 185’和‘扎 343’核桃内种皮的·OH 清除能力与总酚含量呈正相关,这显示出在这两个品种中,总酚含量是影响·OH清除能力的关键因素。同时,‘扎 343’核桃内种皮的还原力与总酚含量也呈正相关,这可能与‘扎 343’核桃内种皮中较高的总酚含量密切相关。其中,‘新早丰’核桃内种皮的还原力却与总黄酮含量相关,这进一步体现了不同品种中活性成分与抗氧化能力之间关系的复杂性。综合看出,核桃内种皮的总酚和总黄酮含量对其抗氧化活性具有决定性作用,但在不同品种和不同抗氧化体系中,这种影响的程度并不一致,这种差异可能是由于不同品种中多酚、酚酸及其衍生物的化学结构成分存在差异所致。此外,总酚和总黄酮含量并不能完全准确地反映样品的抗氧化能力,这也是导致不同品种核桃内种皮抗氧化性存在差异的重要原因之一,具有产生差异的原因有待进一步探究。
3 结论
研究表明提取相的选择对各指标影响显著。乙醇作为提取剂,对总酚和总黄酮的提取效果优异,‘扎343’核桃内种皮乙醇相提取物的总酚、总黄酮含量在各品种中最高,分别达747.24 mg GAE/g 和54.31 mg RE/g。在抗氧化能力方面,不同核桃品种的DPPH 自由基、ABTS+自由基、·OH 清除能力和还原力存在显著差异,且与提取物质量浓度呈量效关系。在质量浓度为0.20 mg/mL 时,‘新新2’乙醇相提取物对DPPH 自由基清除率达84.83%；‘温185’乙醇相提取物对ABTS+自由基清除能力最强,达77.24%；‘温185’乙酸乙酯相提取物对·OH 清除率最高,达94.24%。相关性分析发现,核桃内种皮活性成分与抗氧化能力存在紧密量效关系,但不同品种中各抗氧化指标与总酚、总黄酮含量的相关性不同。综上所述,核桃内种皮的总酚和总黄酮含量对其抗氧化活性起决定性作用,但在不同品种和抗氧化体系中影响程度不同,这可能与不同品种所含多酚、酚酸及其衍生物的化学结构差异有关,对于不同品种核桃内种皮抗氧化性差异的深层原因有待深入研究。
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