赤松茸（Stropharia rugosoannulata Farl.）又称大球盖菇，在全球范围内广泛栽培[1]。赤松茸产量较高、口感清香、肉质滑嫩、菌柄爽脆、经济价值较高，是国际菇类交易市场上的十大品种之一，成为联合国粮食及农业组织（Food and Agriculture Organization of the United Nations，FAO）向发展中国家推荐的新菇种[2]。赤松茸富含多糖和甾醇等多种生物活性物质，具有抗菌、抗氧化、降血糖、降血脂、抗肿瘤等药理活性[3]。因此，关于赤松茸高产栽培、营养功能和药用价值的研究已受到食用菌领域研究工作者的广泛关注。
人体在正常代谢及与外界环境接触过程中产生的大量自由基，能够破坏蛋白质、脂肪酸和核酸等生物大分子，相应地引起对细胞或组织的氧化损伤，甚至导致基因突变。高浓度的自由基会引起氧化应激反应，破坏体内的氧化还原平衡并引起各种慢性疾病，甚至早衰[4]。因此，自由基已成为影响人类健康的主要因素之一，而抗氧化剂能够清除多余的自由基来保持人体稳态，起到预防和治疗疾病的作用，所以，抗氧化性评价和天然抗氧化剂开发是制药和食品行业的研究热点之一[5]。
针对赤松茸抗氧化性的研究目前主要集中在赤松茸水提物、水提液中多糖、酚类、甾醇类化合物及赤松茸富硒发酵液的抗氧化活性评估[6-9]。尚未有报道对赤松茸乙醇提取物不同极性部位的抗氧化能力和降脂及降糖活性进行比较研究。本课题组前期研究已证实赤松茸多糖和挥发油均有较好的抗氧化活性[10-11]，在此基础上，本研究通过检测1，1-二苯基-2-三硝基苯肼（1，1-diphenyl-2-picrylhydrazyl，DPPH）自由基、2，2'-联氮双（3-乙基苯并噻唑啉-6-磺酸）二铵盐[diammonium2，2'-azino-bis（3-ethylbenzothiazoline-6-sulfonate），ABTS]阳离子自由基、羟自由基的清除能力和总抗氧化能力（total antioxidant capacity，T-AOC）来评价赤松茸乙醇提取物不同溶剂萃取部位的体外抗氧化活性，通过测定胰脂肪酶和胆固醇酯酶活性抑制率来评估体外降脂活性，通过计算α-葡萄糖苷酶和α-淀粉酶活性抑制率来评价体外降糖活性。本文对赤松茸抗氧化、降脂和降糖活性有效部位进行筛选，以期为进一步研究与开发赤松茸提供参考。
1 材料与方法
1.1 材料与试剂
赤松茸子实体：博爱县祥竹种植专业合作社；α-葡萄糖苷酶（50 U/mg）、α-淀粉酶（5 000 U/g）、胰脂肪酶（100 U/mg）、胰胆固醇酯酶（100 U/mg）、3，5-二硝基水杨酸（3，5-dinitrosalicylic acid，DNS）、4-硝基苯基-β-D-吡喃葡萄糖苷（4-nitrophenyl-β-D-glucopyranoside，PNPG）：上海源叶生物科技有限公司；DPPH、ABTS、磷酸盐缓冲液（phosphate buffered saline，PBS）、H2O2、总抗氧化能力检测试剂盒：北京索莱宝科技有限公司；牛磺胆酸钠：国药集团化学试剂有限公司；奥利司他胶囊：重庆华森制药股份有限公司；无水乙醇、盐酸、石油醚、乙酸乙酯、正丁醇：北京化工厂有限责任公司。所用试剂均为分析纯。
1.2 仪器与设备
紫外分光光度计（TU-1810）：北京普析通用仪器有限责任公司；水循环式真空泵（SHB-Ⅲ）：郑州长城科工贸有限公司；数显旋转蒸发仪（RE100-S）：大龙兴创实验仪器（北京）股份公司；电热恒温水浴锅（DZKW-D-2）：北京市永光明医疗仪器有限公司；电子天平（ME-204）：美国Mettler 公司；酶标仪（iMarkTM）：美国bio-rad公司；真空冷冻干燥机（CTFD-18S）：青岛永合创信电子科技有限公司；数控超声波破碎仪（KQ-250DB）：昆山市超声仪器有限公司；pH 计（PHS-3C）：上海仪电科学仪器股份有限公司；鼓风干燥机（DGX-9143B）：上海福玛实验设备有限公司。
1.3 试验方法
1.3.1 赤松茸乙醇提取物不同溶剂萃取物的制备
将赤松茸子实体烘干、粉碎，过40 目筛，得到赤松茸干粉备用。称取赤松茸干粉500 g，加入5 L 95%的乙醇溶液，加热回流提取3 次，时间均为2 h，过滤后将滤液合并，于旋转蒸发仪上减压浓缩，干燥得到乙醇提取物116.9 g，得率为23.38%。将上述乙醇提取物重悬于水中，分别用石油醚、乙酸乙酯和正丁醇萃取，得到石油醚、乙酸乙酯和正丁醇萃取物各23.52、1.11、11.68 g，得率分别为20.12%、0.95%和9.99%。水相浓缩后得到79.45 g 萃余物。
1.3.2 样品溶液的制备
分别称取石油醚相、乙酸乙酯相、正丁醇相和水相萃余物各0.1 g 溶于50 mL 蒸馏水中，超声3 min 后过滤，滤液用蒸馏水定容至100 mL 容量瓶中，获得1.0 g/mL的4 种样品母液，备用。
1.3.3 抗氧化能力测定
1.3.3.1 对DPPH 自由基清除能力的测定
根据李欣坪等[12]的检测方法并稍作调整，在96 孔板中，分别加入100 μL 50、40、30、20、10、2 mg/mL 各萃取相样品或0.2、0.4、0.6、0.8、1.0 mg/mL VC 溶液，每孔再分别加入100 μL 0.125 mmol/L 的DPPH 溶液，混匀后37 ℃水浴30 min，使用酶标仪在517 nm 波长处测定吸光度（A1）。分别以无水乙醇代替DPPH 和样品按照上述方法测定吸光度得到A2 和A0。DPPH 自由基清除率（D，%）计算公式如下。
1.3.3.2 对ABTS+自由基清除能力的测定
ABTS+自由基清除率参考Re 等[13]方法测定。取相同体积的7 mmol/L ABTS 储备液和2.45 mmol/L 过硫酸钾溶液混合，室温避光反应12～16 h，再用pH7.4、0.2 mmol/L 的磷酸盐缓冲液稀释至于734 nm 波长处吸光度为0.7。取1.3.3.1 项下各系列浓度萃取相样品和VC 溶液100 μL，加入100 μL 稀释后的ABTS 溶液充分混匀，室温静置6 min 后测定吸光度（A1）。分别以无水乙醇代替ABTS 试剂和样品按照上述方法测定吸光度得到A2 和A0。ABTS+自由基清除率（R，%）计算公式如下。
1.3.3.3 对羟自由基清除能力的测定
向1 mL 各萃取相系列浓度溶液中依次滴加1.6 mmol/L FeSO4 溶液2 mL、1.6 mmol/L 水杨酸-乙醇溶液3 mL 和1.5 mmol/L H2O2 溶液2 mL，充分混匀，加蒸馏水定容至10 mL，37 ℃水浴15 min 后于510 nm波长处测定吸光度（A1）[14]。分别以无水乙醇代替羟自由基和样品按照上述方法测定吸光度得到A2 和A0。羟自由基清除率（O，%）计算公式如下。
1.3.3.4 总抗氧化能力的测定
根据总抗氧化能力检测试剂盒说明书准备所需工作液，先根据Fe2+终浓度和吸光度建立标准曲线，然后空白管加入180 μL 检测液和24 μL 蒸馏水，检测管加入180 μL 检测液、6 μL 待测样品液和18 μL 蒸馏水，充分混匀，室温反应10 min，吸取200 μL 于96 孔板中，于593 nm 波长处测量吸光度。检测管与空白管吸光度之差代入标准曲线公式计算样本浓度（x，μmol/L）。总抗氧化能力（T，μmol/g）计算公式如下。
式中：W 为样本质量，g；34 为V 反总/（V 样/V 样总），其中，V 样总为加入提取液体积（1.000 mL），V 反总为反应总体积（0.204 mL），V 样为反应中样本体积（0.006 mL）。
1.3.4 降脂活性检测
1.3.4.1 对胰脂肪酶活性抑制能力的测定
按照Gondoin 等[15]的方法并稍作修改，先将0.5 g胰脂肪酶完全溶于5 mL 蒸馏水中，8 000 r/min 离心10 min 后取上清液即得10 mg/mL 胰脂肪酶液，再用5 mmol/L pH5.0 的PBS 配制浓度为0.08%的对硝基苯基月桂酸酯溶液作为底物，配制100 mmol/L pH8.2 的Tris 溶液作为缓冲液。依次吸取350 μL 缓冲液、150 μL胰脂肪酶液、50 μL 样品溶液和450 μL 底物于1.5 mL离心管中混匀，37 ℃反应2 h 后离心（8 000 r/min，1 min）取上清液，于400 nm 处测定吸光度。对照组以蒸馏水代替样品溶液。抑制率（Y，%）计算公式如下。
式中：A0 为对照组吸光度；A1 为样品吸光度。
1.3.4.2 对胆固醇酯酶活性抑制能力的测定
按照Garzón 等[16]的方法并稍作修改，先将0.5 mg胰胆固醇酯酶完全溶于20 mL 蒸馏水中，8 000 r/min离心10 min 后取上清液即得25 μg/mL 胰胆固醇酯酶液，再配制含有0.1 mol/L NaCl、0.02 mol/L 对硝基苯基丁酸酯和6 mmol/L 牛磺胆酸钠的0.1 mol/L pH7.04 的PBS 作为底物。依次吸取925 μL 底物、25 μL 样品溶液和50 μL 胰胆固醇酯酶液于1.5 mL 离心管中混匀，25 ℃反应5 min，于405 nm 处测定吸光度。对照组以蒸馏水代替样品溶液。抑制率（Y，%）计算公式如下。
式中：A0 为对照组吸光度；A1 为样品吸光度。
1.3.5 降糖活性检测
1.3.5.1 对α-葡萄糖苷酶抑制能力的测定
按照李成华等[17]的方法进行测定，40 μL α-葡萄糖苷酶溶液（0.2 U/mL）添加到20 μL 样品溶液中，37 ℃条件下反应20 min 后加入50 μL PBS（0.2 mol/L，pH6.9）、40 μL PNPG（0.251 mg/mL），37 ℃反应20 min，然后加入140 μL Na2CO3 溶液（2 mol/L）终止反应，测定405 nm 波长处的吸光度。对照组用等体积PBS 替换样品溶液，空白组用等体积PBS 替换α-葡萄糖苷酶溶液。抑制率（M，%）计算公式如下。
式中：A0 为空白组吸光度；A1 为样品组吸光度；A2为对照组吸光度。
1.3.5.2 对α-淀粉酶抑制能力的测定
按照羡荣华等[18]的方法进行测定，将10 μL α-淀粉酶（1 U/mL）溶液与20 μL 样品溶液进行混合，37 ℃条件下，反应15 min 后加入500 μL 质量浓度为1%的淀粉溶液，反应10 min 后加入600 μL DNS 试剂，于沸水浴中15 min。冷却后，于540 nm 波长处测定吸光度。对照组用等体积PBS 替换样品溶液，空白组用等体积PBS 替换α-淀粉酶溶液。抑制率（M，%）计算公式如下。
式中：A0 为空白组吸光度；A1 为样品组吸光度；A2为对照组吸光度。
1.4 数据处理
测试平行3 次，显著性差异采用SPSS 22.0 软件分析，P＜0.05 表示差异具有统计学意义。
2 结果与分析
2.1 不同萃取相对DPPH 自由基的清除能力
4 个萃取相的DPPH 自由基清除率及其回归分析分别见图1、表1。
表1 4 个萃取相的DPPH 自由基清除率回归分析
Table 1 Regression analysis of DPPH free radical scavenging rates of four extraction phases
样品石油醚相乙酸乙酯相正丁醇相水相回归方程y=1.628 4x+14.784 y=1.514 2x+15.65 y=1.246 2x+15.517 y=0.916 1x+12.454 R2 0.972 4 0.992 7 0.988 4 0.982 1 IC50/（mg/mL）21.63 22.69 27.67 40.98
图1 4 个萃取相的DPPH 自由基清除率
Fig.1 DPPH free radical scavenging rates of four extraction phases
由图1、表1 可知，赤松茸乙醇提取物不同萃取相对DPPH 自由基均有不同程度的清除能力，且与质量浓度呈正相关。DPPH 自由基清除能力根据IC50 由小到大排序为石油醚相＞乙酸乙酯相＞正丁醇相＞水相。阳性对照VC 在浓度为0.1、0.2、0.3、0.4、0.5 mg/mL 时对DPPH 自由基清除率分别达到64.37%、81.40%、90.80%、94.83%和96.00%，优于4 个萃取相。回归分析结果表明，4 个萃取相的质量浓度与DPPH 自由基清除率的相关系数（R2）均大于0.9，表明两者之间线性关系良好。
2.2 不同萃取相对ABTS+自由基的清除能力
4 个萃取相的ABTS+自由基清除率及其回归分析分别见图2、表2。
表2 4 个萃取相的ABTS+自由基清除率回归分析
Table 2 Regression analysis of ABTS+ free radical scavenging rate of four extraction phases
样品石油醚相乙酸乙酯相正丁醇相水相回归方程y=2.027 4x+12.495 y=2.089 9x+30.842 y=2.341 8x+23.03 y=2.271 4x+11.011 R2 0.949 1 0.863 7 0.986 7 0.988 6 IC50/（mg/mL）18.50 9.17 11.52 17.16
图2 4 个萃取相的ABTS+自由基清除率
Fig.2 ABTS+ free radical scavenging rates of four extraction phases
由图2、表2 可知，赤松茸乙醇提取物不同萃取相对ABTS+自由基均有一定的清除能力，且与质量浓度呈正相关。ABTS+自由基清除能力根据IC50 由小到大排序为乙酸乙酯相＞正丁醇相＞水相＞石油醚相。阳性对 照VC 在浓度为0.1、0.2、0.3、0.4、0.5 mg/mL 时对ABTS+自由基清除率分别达到63.53%、78.73%、88.23%、92.07%和95.53%，优于4 个萃取相。回归分析结果表明，石油醚相、正丁醇相和水相萃余物的质量浓度与ABTS+自由基清除率的相关系数（R2）均大于0.9，表明两者之间线性关系良好。
2.3 不同萃取相对羟自由基的清除能力
4 个萃取相的羟自由基清除率及其回归分析分别见图3、表3。
表3 4 个萃取相的羟自由基清除率回归分析
Table 3 Regression analysis of hydroxyl free radical scavenging rate of four extraction phases
样品石油醚相乙酸乙酯相正丁醇相水相回归方程y=1.732 4x+5.859 4 y=1.994 3x+5.217 6 y=1.564 1x+2.332 6 y=0.923 1x+1.974 2 R2 0.975 8 0.987 3 0.965 7 0.986 2 IC50/（mg/mL）25.48 22.46 30.48 52.03
图3 4 个萃取相的羟自由基清除率
Fig.3 Hydroxyl free radical scavenging rate of four extraction phases
由图3、表3 可知，4 个萃取相均有不同程度的清除羟自由基的作用，清除率与质量浓度呈正相关。羟自由基清除能力根据IC50 由小到大排序为乙酸乙酯相＞石油醚相＞正丁醇相＞水相。阳性对照VC 在浓度为0.1、0.2、0.3、0.4、0.5 mg/mL 时对羟自由基清除率分别达到42.87%、47.70%、54.17%、61.10% 和65.77%，优于4 个萃取相。回归分析结果表明，4 个萃取相的质量浓度与羟自由基清除率的相关系数（R2）均大于0.9，表明两者之间线性关系良好。
2.4 不同萃取相总抗氧化能力
4 个萃取相总抗氧化能力如图4 所示。
图4 4 个萃取相总抗氧化能力
Fig.4 Total antioxidant capacity of four extraction phases
由图4 可知，4 个萃取相均表现出一定的抗氧化能力，其中，乙酸乙酯相总抗氧化能力显著高于其他3 个萃取相（P＜0.05）；正丁醇相略高于石油醚相，但差异不显著（P＞0.05）；水相总抗氧化能力最低。
2.5 不同萃取相对胰脂肪酶和胆固醇酯酶活性的影响
不同萃取相对胰脂肪酶和胆固醇酯酶活性的影响见图5。
图5 4 个萃取相对胰脂肪酶和胆固醇酯酶活性的影响
Fig.5 Effects of four extraction phases on pancreatic lipase enzyme and cholesterol esterase enzyme activity
由图5 可知，随着4 个萃取相浓度的增加，胰脂肪酶和胆固醇酯酶活性抑制率呈上升趋势，抑制率大小排序均为乙酸乙酯相＞正丁醇相＞石油醚相＞水相。阳性对照奥利司他在浓度为0.1、0.2、0.4、0.8、1.0 mg/mL时对胰脂肪酶抑制率分别达到7.89%、20.19%、33.02%、40.89%和47.47%，对胆固醇酯酶抑制率分别达到12.04%、28.41%、40.63%、49.64% 和53.99%，均高于4 个萃取相。当乙酸乙酯相浓度为25 mg/mL 时，对胰脂肪酶和胆固醇酯酶活性抑制率分别为50.79%和59.64%，表明赤松茸乙醇提取物中降脂活性成分被富集在乙酸乙酯相中。
2.6 不同萃取相对α-葡萄糖苷酶和α-淀粉酶活性的影响
赤松茸乙醇提取物不同萃取相对α-葡萄糖苷酶和α-淀粉酶活性的影响结果见图6。
图6 4 个萃取相对α-葡萄糖苷酶抑制率和α-淀粉酶抑制率的影响
Fig.6 Effects of four extraction phases on α-glucosidase and αamylase activity
由图6 可知，随着4 个萃取相浓度的增加，对α-葡萄糖苷酶和α-淀粉酶活性抑制率不断增加，抑制率大小排序均为乙酸乙酯相＞水相＞正丁醇相＞石油醚相。当乙酸乙酯相浓度为25 mg/mL 时，对α-葡萄糖苷酶和α-淀粉酶抑制率分别为85.11% 和67.48%，水相萃余物在此浓度下对两种酶的抑制率分别为84.35% 和55.78%，表明赤松茸乙醇提取物中降糖活性成分被富集在乙酸乙酯相和水相中。
3 讨论与结论
近些年诸多研究表明，包括动脉粥样硬化、糖尿病、肝损伤、脂代谢异常、癌症等多种疾病都与人体内自由基的过量积累有关[19-20]。食用菌因富含多糖、类黄酮、萜类化合物、麦角甾醇及蛋白质等活性物质[21]，能够抑制与清除自由基，成为抗氧化剂的主要来源之一。因此，研究食用菌的抗氧化活性，寻找天然抗氧化剂，从而防治相关疾病成为食品和医药领域研究的热点之一。
本研究通过测定DPPH、ABTS+、羟自由基清除率和总抗氧化能力，对赤松茸乙醇提取物不同极性萃取相的体外抗氧化活性进行研究。结果显示，赤松茸乙醇提取物不同萃取相对上述3 种自由基和总抗氧化能力均有不同程度的清除作用，并随剂量的增加而增强，该量效关系的趋势与红菇[22]、香菇、羊肚菌[23]等食用菌提取物抗氧化活性结果一致。其中，乙酸乙酯相抗氧化作用较突出，其次为正丁醇相和石油醚相，表明赤松茸醇提物中抗氧化活性成分被富集在乙酸乙酯部位。
本研究还通过体外胰脂肪酶和胆固醇酯酶活性检测法评价了赤松茸乙醇提取物不同极性萃取相的体外降脂活性。胰脂肪酶能够催化分解膳食中的脂肪，促进脂肪吸收，抑制该酶活性，进而减少脂肪吸收、降低脂肪利用率，起到降脂作用[24]。而胰胆固醇酯酶则是能够催化胆固醇酯分解成胆固醇，促进胆固醇吸收，抑制其活性能够减少胆固醇吸收，从而起到降脂作用[25]。结果显示，赤松茸乙醇提取物不同萃取相均可不同程度地抑制胰脂肪酶和胆固醇酯酶活性，一方面可能通过减少脂肪在消化过程中的分解，降低血液中的脂肪水平而发挥降脂作用；另一方面可能通过抑制膳食胆固醇酯分解成游离胆固醇进入消化系统，减少胆固醇在体内的吸收而具有一定的降脂活性[26]，且乙酸乙酯萃取相体外降脂作用最为明显。
另外，本研究通过对α-葡萄糖苷酶和α-淀粉酶抑制能力测定不同萃取相的降糖活性。抑制α-葡萄糖苷酶和α-淀粉酶活性是医治2 型糖尿病初期的有效途径[27-28]。结果表明，赤松茸乙醇提取物乙酸乙酯相和水相萃余物具有较好的降糖活性，具有被开发成医治2 型糖尿病药物的潜力。
综上所述，赤松茸乙酸乙酯相体外抗氧化、降脂和降糖活性最明显，可作为探究赤松茸抗氧化、降脂和降糖活性部位继续进一步研究，而上述活性在细胞水平和整体动物水平上的验证和作用机制的阐明成为今后研究的主要方向。
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