《健康中国行动（2019—2030年）》指出,目前全国现有高血压患者2.7亿人、冠心病患者1 100万人,而高血压、血脂异常、糖尿病等是心脑血管疾病主要的危险因素。同时《中国国民健康与营养大数据报告》指出饮食结构是影响健康的重要因素。研究表明,通过正确、健康、营养的饮食对危险因素进行干预能够预防或推迟心脑血管疾病的发生。随着人们对营养健康的食品消费观的逐步建立,健康食品产业得到飞速发展。尤其是近年来,发酵食品中所含有的营养成分和保健功能逐渐引起国内外研究学者的关注。其中发酵果蔬因其独特的优势具有广阔的发展前景。大量研究发现,发酵果蔬具有多种健康功效,而发酵果蔬形式多样,且对肠道的调节具有直接功效。
因此,本文对发酵果蔬的特性进行综述,同时重点探讨发酵果蔬潜在的肠道益生作用,展望发酵果蔬行业在未来的发展趋势,以期为我国发酵食品领域的基础研究与产品开发提供参考。
1 发酵果蔬
1.1 发酵果蔬定义与产品形式
发酵果蔬是指以新鲜果蔬为原料,通过添加益生菌或采用自然发酵而成的一类食品。发酵通常利用益生菌的代谢与转化,产生特定的代谢物和酶,从而改变果蔬的营养组成、口感和风味[1]。综合市场上发酵果蔬的主流产品与国内外研究报道,并根据发酵涉及的益生菌以及产品状态,发酵果蔬产品的种类大致可分为发酵果蔬汁、发酵果蔬原浆、发酵果酒、酵素、发酵果脯果干、发酵果蔬粉、发酵果冻等多种新型发酵果蔬产品。
1.2 发酵果蔬中的常见益生菌
1.2.1 乳酸菌
发酵果蔬中最常见的益生菌是乳酸菌。乳酸菌属于革兰氏阳性菌,可以将蔬菜中的碳水化合物转化为乳酸。发酵果蔬中常见的乳酸菌是乳杆菌（Lactobacillus）,它们在肠道中生长繁殖,并且能够提供多种益生作用[2]。众多研究人员已成功从发酵果蔬中筛选出生长能力强,产酸速率快的乳酸菌,包括植物乳杆菌（Lactobacillus plantarum）、干酪乳杆菌（Lactobacillus casei）等,并认为其对果蔬的发酵具有促进作用[3-4]。
1.2.2 酵母菌
酵母菌也是一种在发酵果蔬中常见的益生菌。它除了可以产生酒精,还可以去除果蔬中的抗营养因子、产生抑菌物质和生物活性肽等。目前在发酵果蔬中分离出的有益酵母菌属主要包括酿酒酵母（Saccharomyces）、克鲁维酵母（Kluyveromyces）、有孢汉逊酵母（Hanseniaspora）、威克汉姆酵母（Wickerhamomyces）及假丝酵母（Candida）等[5]。
1.2.3 其他益生菌
除了乳酸菌和酵母菌,果蔬发酵过程中也存在着多种其他的益生菌。例如,双歧杆菌、枯草芽孢杆菌、嗜热链球菌等也被发现是发酵果蔬中的常见益生菌。因此,不同的发酵果蔬中存在不同类型的微生物,这有助于增加肠道菌群的多样性,进而改善肠道健康。发酵果蔬中常见的益生菌详见表1。
表1 发酵果蔬产品及其中常见益生菌
Table 1 Products of fermented fruits and vegetables and the probiotics for fermentation
产品类别发酵果蔬汁发酵果酒酵素原料苹果、无花果、石榴、芒果、西瓜、胡萝卜苹果、梨、猕猴桃、水蜜桃、火龙果、山楂苹果、菠萝、草莓、蓝靛果、苦荞、南瓜益生菌植物乳杆菌、嗜酸乳杆菌、发酵乳杆菌、短乳杆菌、干酪乳杆菌、戊糖球球菌酿酒酵母、异常威克汉姆酵母、德尔布有孢圆酵母、热带假丝酵母、果酒酵母植物乳杆菌、鼠李糖乳杆菌、保加利亚乳杆菌、副干酪乳杆菌、酿酒酵母、果酒参考文献[6-9][10-13][14-16]发酵果脯果干发酵果蔬粉发酵果冻樱桃番茄、南瓜、胡萝卜枸杞、银杏、蓝莓山药、梨、香蕉酵母植物乳杆菌植物乳杆菌、干酪乳杆菌保加利亚乳杆菌、嗜热链球菌、红茶菌[17-18][19-20][21]
2 发酵果蔬的肠道益生作用
2.1 维持肠道菌群平衡
肠道微生态系统十分复杂,是由肠道组织、肠道菌群及其代谢产物等共同组成。其中肠道菌群以厚壁菌门（Firmicutes）和拟杆菌门（Bacteroidetes）为主[22]。肠道菌群的结构和数量处于平衡状态时,肠道会保持健康。但当肠道菌群的平衡被扰乱时,消化、吸收、能量代谢和免疫功能都会受到影响,进而引起心脑血管疾病、胃肠道疾病、肥胖、糖尿病以及自身免疫性疾病等,危害机体健康[23]。因此肠道菌群的平衡与免疫功能、消化吸收和整体健康密切相关。发酵果蔬制品中的益生菌被摄入后,可在肠道中生长繁殖。它们可以与人体肠道中的自然菌群共存,抑制有害菌的生长,并在肠道中帮助维持良好的菌群平衡。
2.1.1 抑制有害菌生长
人体肠道菌群中存在多种益生菌,主要包括乳杆菌、双歧杆菌和肠球菌。这些细菌在维持肠道菌群平衡和促进人体健康方面起着至关重要的作用。摄入发酵的果蔬,其含有的益生菌可以通过产生抗菌物质,或与病原体竞争黏附部位和营养物质来抑制病原体的生长,这可以减少有害微生物在肠道中的数量,从而减少其对肠道健康的潜在负面影响[24]。聂远洋等[25]发现复合乳酸菌发酵的香菇可以调节昆明小鼠肠道的菌群结构,降低了Helicobacter、Mycoplasma等致病菌的相对丰度,增加了Muribaculaceae、Dubosiella、Lachnospiraceae等有益菌在肠道内的定殖,因此具有改善肠道健康的作用。寇静等[26]发现进食沙棘发酵茶的大鼠肠道中拟杆菌等致病菌含量下降,同时,肠道中重要的乳杆菌和双歧杆菌丰度增加,表明沙棘发酵茶可以通过促进肠道有益菌并减少有害菌的增殖来维持肠道菌群平衡。
2.1.2 提供有益菌群生长环境
发酵果蔬中的益生菌在进行代谢活动时会产生有机酸、胞外多糖、多酚及类黄酮、活性肽等代谢产物,这些代谢产物对肠道菌群平衡起着重要作用。它们能以有益的方式改变肠道菌群构成及代谢,为肠道中的有益菌提供营养物质,促进其在肠道中的定植。
果蔬发酵过程会产生大量有机酸,被摄入进肠道后会降低肠道体系pH值,干扰有害菌细胞膜电位,进而抑制其生长代谢[27]。果蔬发酵的代谢产物黄酮类化合物在结肠停留的时间较长,可以有效促进有益菌的生长以及抑制有害菌的繁殖,进而增加肠道菌群的多样性,并维持肠道菌群的稳态[28]。果蔬发酵的另一种代谢产物抗菌肽,是对革兰氏细菌、真菌和分枝杆菌具有广谱抗性的带正电荷的寡肽。通过与有害菌脂质膜作用,诱导其形成胶束类似结构,进而损害膜结构,导致内容物外泄,引起有害菌死亡[29]。研究表明抗菌肽可以通过抑制肠道中大肠杆菌等有害菌的繁殖,促进乳杆菌、双歧杆菌等有益菌的生长,来改善肠道菌群的结构,进而维持肠道环境平衡[30]。此外,Lavefve等[31]通过体外模拟消化发现发酵的康普茶上清液,能显著刺激双歧杆菌、柯林斯菌和颤杆菌的生长。Hu等[32]认为,乳杆菌代谢产生阿魏酰酯酶和其他酚酸酯酶,将胡萝卜汁中结合的酚水解为游离酚,同时释放有机酸以实现酚类的相互转化。因此,发酵的胡萝卜汁有机酸、酚类、短链脂肪酸含量均有显著提高,并发现认为这些营养因子促进Christensenellaceae_R-7_group、Oscillibacter、Ruminococcaceae_UCG-013、Lachnospiraceae_NK4A136_group等有益菌属丰度的增加。
2.2 促进消化系统健康
益生菌可以改善消化系统的功能。益生菌代谢产生的酶类有助于分解食物中的复杂碳水化合物、蛋白质和脂肪,使其更易于消化和吸收。此外,益生菌还可以增强肠道蠕动,促进食物通过消化道,预防便秘等消化问题。
2.2.1 提高营养素的生物利用率促进消化
当蔬菜和水果经过发酵过程后,其营养价值往往会得到提升。Wang等[33]发现接种植物乳杆菌（L.plantarum）、瑞士乳杆菌（L.helveticus）和嗜酸乳杆菌（L.acidophilus）的发酵猕猴桃汁,总酚、花青素和类黄酮物质的含量均有所提升。接种短乳杆菌发酵的黑胡萝卜汁中花色苷和类胡萝卜素分别增加了330%和39%,而接种戊糖乳杆菌发酵的黑胡萝卜汁中总酚增加了5.6%。一方面,发酵过程中微生物的代谢可以降解结合盐,提高必需膳食营养素的生物利用率,进而促使某些营养素变得更易被人体吸收和利用。另一方面,发酵过程微生物代谢产生的酶,可以分解大分子或复合体等,释放营养单元。例如,果蔬中酚类物质更多的是通过羟基连接糖形成糖苷,或与特定蛋白质结合,形成多酚-蛋白复合体。而乳酸菌代谢产生的酶可以破坏复合体间结合键,将复合物转化为生物活性更高的苷元[34-35]。此外,发酵果蔬中微生物产生的淀粉酶、蛋白酶和纤维素酶等,可帮助分解复杂的碳水化合物、蛋白质和纤维素,使它们更易被人体吸收和消化。在发酵过程中,微生物代谢产生的果胶酶也可以软化基质,降解细胞壁大分子,从而释放固化的营养分子[36]。
2.2.2 改善肠道蠕动
张澜等[37]发现发酵桑葚汁产品能够有效改善小鼠的排便情况,能够显著促进小鼠的肠道运动并降低粪便在小肠内的堆积时间。其他研究也表明发酵果蔬制品能有效促进小鼠肠道蠕动并提高排便量[38]。一方面发酵果蔬富含膳食纤维,对粪便本身的含水量、体积以及肠道微环境等产生影响,使粪便更易排出；另一方面发酵果蔬中丰富的有机酸及短链脂肪酸等能快速降低肠内pH值,同时与酵解产物甲烷、CO2等气体共同刺激肠黏膜,促进小肠运动[39]。因此发酵果蔬有助于调节肠道蠕动。它们可以增加肠道蠕动频率和力度,保证食物在肠道中的顺利运输。这有助于预防便秘问题,保持肠道正常运转。
2.2.3 缓解肠道炎症
发酵果蔬中的益生菌具有抗炎特性,可以减轻肠道炎症症状。例如瘤胃球菌属是一类产丁酸细菌,该菌属丰度下降会降低机体的免疫应答能力,减少肠道中抗菌肽类物质的释放,从而降低肠道的防御保护功能,提高炎症发生的概率。而沙棘发酵茶的摄入能够促使肠道中瘤胃球菌丰度的提高,进而缓解肠道炎症[35]。部分益生菌还可通过调节免疫反应、降低炎症介质水平等方式,降低肠道炎症的程度和缩短肠道炎症持续时间。
肠上皮细胞受炎症介质刺激会分泌多种促炎因子[白细胞介素-1β（interleukin-1 beta,IL-1β）、白细胞介素-4（interleukin-4,IL-4）、白细胞介素-6（interleukin-6,IL-6）、白细胞介素-8（interleukin-8,IL-8）等]和肿瘤坏死因子（tumor necrosis factor-α,TNF-α）等,这些因子能趋化肠黏膜固有层炎性细胞,若肠道长时间维持高水平促炎因子,就会引起肠道炎症[40]。嗜酸乳杆菌的表面层蛋白A（surface layer protein A,SlpA）可以与体外树突状细胞（dendritic cells ,DC）受体特异性结合,刺激产生调节TH1/TH2细胞比例的免疫因子,同时,通过IFN-STAT3-NF-κB信号轴诱导TH1细胞因子的产生,从而促进TH1细胞的发育[41]。鼠李糖乳杆菌GG蛋白p40和p75通过诱导表皮生长因子受体（epidermal growth factor receptor,EGFR）和下游磷酸肌醇3-激酶（phosphoinositide 3-kinase,PI3K）-AKT以及蛋白激酶C（protein kinase C,PKC）信号传导的磷酸化,赋予细胞凋亡的恢复力,并诱导肠上皮细胞中的上皮屏障强化。同时,B-细胞淋巴瘤因子9（recombinant B-cell CLL/lymphoma 9,BCL-9）、细胞外调节蛋白激酶3（extracellular regulated protein kinases 3,ERK3）、JUN和聚ADP核糖聚合酶14[poly（ADP-ribose）polymerase,PARP14]在下游信号传导中,通过干扰素（interferon,IFN）-信号转导子和转录激活子4（signal transducer and activator of transcription 4,STAT4）轴的信号传导刺激TH1细胞因子的产生[41]。图1显示了嗜酸乳杆菌和鼠李糖乳杆菌诱导细胞因子发育途径。植物乳杆菌、干酪乳杆菌、唾液乳杆菌、发酵乳杆菌、德氏乳杆菌等益生菌同样可诱导肠上皮细胞分泌更多的黏蛋白,进而调节炎症相关基因,抑制促炎细胞因子的表达来有效减轻结肠炎的症状,降低炎症水平,并改善溃疡性结肠炎导致的结肠病理损伤[42]。
图1 嗜酸乳杆菌和鼠李糖乳杆菌在肠上皮细胞及体外树突状细胞中诱导细胞因子发育途径
Fig.1 Development of TH1 cytokines of Lactobacillus acidophilus and L.rhamnosus in intestinal epithelial cells and dendritic cells
此外,果蔬发酵的部分代谢产物可以通过抑制肠道上皮细胞中的某些信号途径进而对促炎因子的产生进行调控,从而发挥抗肠炎作用。发酵果蔬的代谢物醋酸酯可增强结肠上皮的抗炎和抗凋亡作用,从而促进宿主上皮细胞的防御[43]。植物乳杆菌发酵果蔬产生的多肽,可以抑制I-κB（inhibitor protein κB,NF-κB的抑制蛋白）的磷酸化从而抑制NF-κB信号途径,进而抑制促炎因子TNF-α和IL-6等的表达,另一方面该多肽可以使p38 MAPK激酶失去结合三磷酸腺苷（adenosine-triphosphate,ATP）的能力,进而抑制其调控促炎因子的表达[44]。而作为发酵果蔬的主要代谢产物,乳酸能通过降低I-κB的磷酸化并阻断I-κB抑制因子激酶复合物降解来抑制NF-κB的活性,从而下调促炎因子的表达水平[45]。
2.2.4 保护肠黏膜
肠道屏障是由胞外成分组成的异质体,包括黏液层、细胞层以及固有层。其中,肠道上皮黏膜是针对恶劣腔内环境的保护屏障,促进食物运输并避免病原体黏附进入固有层。发酵果蔬中的益生菌能够增强肠黏膜的完整性和功能性。它们有助于保护肠黏膜屏障,减少有害物质对肠道的损伤,进而解决预防胃溃疡、肠道感染等问题。益生菌能促进肠道黏液分泌,增强紧密连接功能,增强黏膜屏障功效,也可以通过黏附作用来保护肠道黏膜,具有良好黏附能力的益生菌菌株可通过竞争细胞结合部位来阻止有害菌的黏附。两歧双歧杆菌代谢黏蛋白,促进黏蛋白分泌,增加肠道黏液层厚度,从而增强肠道屏障功能,同时两歧双歧杆菌也可以显著抑制引起胃肠道疾病的大肠杆菌、阪崎克罗诺杆菌等病原体的黏附[41]。部分益生菌能够刺激免疫细胞,调节肠道黏液层免疫信号通路,从而保护肠道上皮细胞。植物乳杆菌能够刺激肠道黏蛋白MUC2和MUC3基因的表达,进而诱导肠上皮细胞分泌黏蛋白来减少病原体对肠道上皮细胞的黏附[46]。干酪乳杆菌同样能够上调MUC2基因的表达并抑制特定病原菌的易位[47]。此外,果蔬发酵的代谢产物,如短链脂肪酸、细菌素等,可以促进杯状细胞（分布于黏膜柱状上皮细胞之间）分泌黏液来保护肠道上皮细胞[48]。
2.2.5 提升免疫系统功能
发酵果蔬中的益生菌能够直接刺激免疫细胞,增强巨噬细胞活性,促进免疫因子产生,并提高免疫应答能力。这有助于增强肠道对病原体和有害菌的防御能力,提高整体免疫系统的功能[49]。嗜酸乳杆菌与肠上皮细胞直接作用,可增强B淋巴细胞和T淋巴细胞的活性[50]；植物乳杆菌和干酪乳杆菌可上调空肠中IFNγ和IL-10的基因表达,进而增强肠道免疫[51-52]；嗜热链球菌也被认为是CRISPR-Cas系统最重要的组成部分之一,是人体肠道免疫系统不可缺少的因子[53]。发酵果蔬中的益生菌可以通过激活Toll样受体信号通路来调节肠上皮细胞的免疫功能。Toll样受体家族包括11 种蛋白,其中TLR1、TLR2、TLR4、TLR5、TLR6和TLR10与外膜相关,主要响应细菌表面相关的病原体。因其配体与细胞外富含亮氨酸的重复序列结合,这些蛋白被激活,控制树突状细胞的成熟,进而对肠上皮细胞的免疫进行调控[54]。益生菌与肠道免疫细胞之间的相互作用导致TLR2受体数量增加,如植物乳杆菌、发酵乳杆菌、嗜酸乳杆菌等能够特异性地刺激TLR2/TLR6产生细胞因子,进而强化免疫调节过程[55]。此外,发酵果蔬代谢物也可以活化免疫细胞、调节信号通路等。目前,果蔬发酵的代谢产物如短链脂肪酸、芳烃受体配体及胆汁酸等已被证实具有显著的免疫耐受功能[56]。蛹虫草发酵产物能显著提高小鼠淋巴细胞活化率[57]。而经益生菌发酵的植物发酵液能显著提升氢化可的松诱导的低免疫小鼠的IL-6水平,进而刺激B细胞分化,分泌免疫球蛋白A、免疫球蛋白G等抗体,并能有效逆转低免疫小鼠小肠上皮细胞分泌的免疫球蛋白SIgA含量的下降,提升肠道黏膜表面的免疫保护作用[58]。
3 发酵果蔬相关研究未来发展方向与展望
综上所述,发酵果蔬产业在健康饮食和传统食品复兴的大环境下,展现出了广阔的发展前景,但仍面临一些问题和难点,包括产品创新不足、市场认知度不足、技术标准不统一等。针对这些问题和难点,发酵果蔬产业需要加强技术研发和标准化工作,提升产品质量和安全水平。发酵不仅能保留果蔬的营养价值,发酵过程中发生的生物转化也能为产品积累新的代谢产物,赋予产品独特的风味。同时,发酵果蔬中的益生菌能够通过改善人体肠道环境来促进人体健康,因此开展发酵果蔬相关研究在未来的发展中有巨大的潜力。
3.1 创新产品研发
随着消费者对健康认知的提升和对营养需求的增加,研发新颖、方便、美味的发酵果蔬产品势在必行。例如,可以开发不同口味、风味的发酵果蔬休闲食品,以及开发营养组合的功能食品,以迎合消费者的不同喜好和需求。
3.2 重视消费群体
针对不同消费群体,可以开发出适合儿童、老年人、运动员等特定人群的发酵果蔬产品。此外,还可以开发健康食品配料和定制化服务,满足消费者对个性化和定制化饮食的需求。
3.3 发酵机制探索
深入研究发酵果蔬发酵过程及功能机制,重点研究发酵果蔬中的营养活性成分、代谢产物及其对人体健康的影响,有助于指导产品的创新和优化,开发出更具营养和功能的产品。
3.4 品质提升与关键技术突破
通过工艺改进,改善发酵果蔬风味及质构劣变问题,突破发酵果蔬产品货架期稳定性等技术瓶颈。同时针对不同原料,开发出快速、稳定、可控的专用直投式发酵剂,以改善发酵果蔬产品容易出现的活菌活性低、产品稳定性差以及后酸化等问题。
3.5 智能化生产与技术创新
发酵果蔬产业可以通过技术创新和智能化生产来提高生产效率和产品的质量稳定性。应用先进的发酵技术、生物工程技术和控制技术,可以实现对发酵过程的精确调控与监测,从而提高产品的稳定性和品质。
3.6 标准制定
制定新型发酵果蔬制品的相关标准,完善发酵果蔬产品的安全性和功能性评价科学体系等。
3.7 环境保护与可持续发展
发酵果蔬产业还需要关注环境问题。例如,废弃物和副产品的再利用,以减少原料浪费对环境造成的压力；采用环保的发酵工艺和包装方式,减少能源消耗,推动可持续发展。
未来,发酵果蔬的研究将朝着营养提升、风味改善以及新型功能产品开发的方向不断深入。同时,结合大数据和人工智能等现代科技手段,将进一步推动果蔬发酵工艺的优化与标准化,为消费者提供更健康、便捷的选择。
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