黑莓（Rubus fruticosus Pollich）是蔷薇科、悬钩子属植物[1-2]。大量研究资料证明，黑莓果实营养丰富，富含营养成分超过45 种，含有丰富的氨基酸和维生素、矿物、并含有花青素、鞣花酸、树莓酮、植物黄酮、水杨酸等高效抗氧化活性物质，有抗炎以及促进大脑健康等作用[3-4]，如王佳鸾等[5]发现黑莓本身具有较强的抗氧化作用；Figueira 等[6]通过模拟人体胃肠道消化黑莓多酚的模型，观察到黑莓酚类物质能跨越血脑屏障进入大脑，对脑内神经细胞起到保护作用。
乳酸菌（lactic acid bacteria，LAB）是一类能利用可发酵碳水化合物产生大量乳酸的细菌的统称，可通过发酵产生具有特殊生理功能的有机酸、特殊酶系等物质，并通过调节肠道微生态的平衡来发挥益生作用[7-9]。多项研究表明，特定的乳酸菌可通过调节肠-脑轴，有效预防和改善抑郁症状，另外，乳酸菌发酵食品、发酵中药，或乳酸菌联合其他药物共同用于神经保护也受到越来越多的关注[10-13]。
目前，对于乳酸菌发酵黑莓果汁的研究较少，发酵果汁保护神经细胞的研究鲜见。因此，本文以黑莓汁为基质，利用筛选得到的4 株乳酸菌[发酵乳杆菌（Limosilactobacillus fermentum）PC11、副干酪乳杆菌（Lactobacillus paracasei）PC18、副干酪乳杆菌（Lactobacillus paracasei）NT4-7、植物乳杆菌（Lactobacillus plantarum）P-S1016]发酵黑莓汁，探究乳酸菌发酵对黑莓汁总酚、花色苷含量以及抗氧化活性的影响，并进行主成分分析，研究各功能性质的相关性，以期为开发天然、有效、对神经细胞具有保护作用的功能性乳酸菌发酵黑莓汁产品提供一定的科学依据。
1 材料与方法
1.1 材料与试剂
大鼠肾上腺髓质嗜铬瘤分化细胞株PC12 细胞：凯基生物技术有限公司；L.plantarum P-S1016、L.paracasei PC18、L.fermentum PC11、L.paracasei NT4-7：江苏省农业科学院加工所食品与生物工程研究团队保藏；黑莓：品种“赫尔”，南京悠维有机食品有限公司；DMEM（Dulbecco′s modified eagle medium）培养基、胎牛血清：美国Gibco 公司；噻唑蓝[3-（4，5）-dimethylthiahiazo（-z-y1）-3，5-di- phenytetrazoliumromide，MTT]试剂：德国biofroxx 公司；皮质酮、1，1-二苯基-2-三硝基苯肼（1，1-diphenyl-2-picrylhydrazyl，DPPH）、2-苯基-4，4，5，5-四甲基咪唑啉-3-氧代-1-氧（2-phenyl-4，4，5，5-tetramethylimidazoline-1-oxyl 3-oxide，PTIO）、三吡啶基三嗪（tripyridyltriazine，TPTZ）：上海源叶生物科技有限公司；胰蛋白酶消化液：北京索莱宝科技有限公司。
1.2 仪器与设备
LRH-150F 生化培养箱：上海一恒科学仪器有限公司；UV-1102 紫外可见分光光度计：上海天美科学仪器有限公司；TG600 酶标仪：云铂仪器成都有限公司。
1.3 方法
1.3.1 乳酸菌发酵黑莓汁的制备
黑莓于4 ℃冰箱解冻12 h，打浆、离心、过滤后获得黑莓清汁。85 ℃巴氏灭菌20 min，4 ℃保存备用。4 株乳酸菌按3% 接种量接种于黑莓汁，37 ℃发酵12 h，发酵后得到的黑莓汁5 000 r/min 离心10 min 取上清液，-20 ℃保存备用。
1.3.2 黑莓汁花色苷含量测定
参照pH 示差法[14]测定不同乳酸菌发酵黑莓汁花色苷含量，分别吸取1 mL 黑莓汁，用pH1.0（0.2 mol/L KCl、0.2 mol/L HCl）和pH4.5（1 mol/L NaAc、l mol/L HCl）缓冲液稀释至10 mL，混匀，4 ℃避光静置2 h。以蒸馏水加9 mL 相应缓冲液作空白，分别在510 nm 和700 nm 处测定吸光值。花色苷含量（H，g/L）按公式（1）计算，结果以矢车菊-3-O-葡萄糖苷计。
式中：A=（A520 nm-A700 nm）pH1.0-（A520 nm-A700 nm）pH4.5；MW为矢车菊-3-O-葡萄糖苷的相对分子质量，449.2 g/mol；DF 为稀释倍数，10；ε 为矢车菊-3-O-葡萄糖苷的摩尔消光系数，26 900 L/（mol·cm）；l 为比色皿的光程长度，cm。
1.3.3 黑莓汁总酚含量测定
参照福林-酚法[15]测定总酚含量并稍作修改。以没食子酸为对照品，绘制出标准曲线，测定4 株乳酸菌发酵黑莓汁中的总酚含量。将发酵黑莓汁稀释50 倍后吸取1.0 mL 用去离子水按体积比1∶1 稀释，与1 mL体积分数50%的福林-酚溶液混匀后反应1 min，加入1 mL 的20% Na2CO3 溶液，避光条件下反应2 h 后，于760 nm 波长处测吸光值。绘制标准曲线为y=0.013 6x+0.177 9（R2=0.992），总酚含量以1 L 黑莓汁中含有的没食子酸的质量（g）计。
1.3.4 黑莓汁抗氧化能力的测定
1.3.4.1 DPPH 自由基清除率测定
参照王仪等[15]的方法测定不同乳酸菌发酵黑莓汁的DPPH 自由基清除率。取1 mL 稀释10 倍的发酵黑莓汁加入3.0 mL 0.1 mmol/L 的DPPH 溶液，振荡均匀后避光反应30 min，于517 nm 波长处测定吸光值。以无水乙醇作为空白。DPPH 自由基清除率（X，%）按公式（2）计算。
式中：A0 为空白组（1 mL 无水乙醇+3 mL DPPH 溶液）吸光值；A1 为样品组（1 mL 样品+3 mL DPPH 溶液）吸光值；A2 为对照组（1 mL 样品+3 mL 无水乙醇）吸光值。
1.3.4.2 羟自由基清除率测定
参照王文琼等[16]的方法测定不同乳酸菌发酵黑莓汁的羟自由基清除率。测定体系中包含1 mL 10 倍稀释的发酵黑莓汁、1 mL 2 mg/mL 硫酸亚铁溶液、1 mL 1.5 mg/mL 水杨酸-乙醇溶液、1 mL 体积分数为1% 的过氧化氢，37 ℃反应1 h，于510 nm 波长处测定吸光值。羟自由基清除率（Y，%）按公式（3）计算。
式中：A0 为空白组吸光值（以蒸馏水代替样品）；A1为样品组吸光值；A2 为对照组吸光值（不加显色剂）。
1.3.4.3 PTIO 自由基清除率测定
参照Li[17]的方法测定PTIO 自由基清除率，并稍作修改。取0.5 mL 不同乳酸菌发酵黑莓汁与3.5 mL 0.1 mg/mL 的PTIO 溶液混匀，37 ℃孵育2 h，于557 nm波长处测定吸光值。以蒸馏水为空白，按公式（4）计算PTIO 自由基清除率（Z，%）。
式中：A0 与A1 分别为对照和样品的吸光值。
1.3.4.4 铁离子还原力（ferric reducing power，FRAP）
参照过七根等[18]的方法测定铁离子还原力。取0.5 mL 不同乳酸菌发酵黑莓汁加入4.5 mL FRAP 工作液，于37 ℃水浴中反应10 min，测定593 nm 波长处的吸光值A。以FeSO4 为标准品，绘制标准曲线，按照相应的标准曲线方程y=0.007 1x+0.103 2（R2=0.998 1）计算得到不同乳酸菌发酵黑莓汁的铁离子还原力。
1.3.5 发酵黑莓汁对皮质酮诱导PC12 细胞损伤的保护
1.3.5.1 PC12 细胞的培养
PC12 细胞用含10%胎牛血清、1%双抗的DMEM完全培养基于5% CO2、37 ℃恒温培养箱中培养。待细胞长满培养瓶底80% 时，用0.25% 胰酶消化，进行传代处理[19-20]。将传代后的PC12 细胞培养至对数生长期，调整细胞浓度至5×105 个/mL 备用。
1.3.5.2 乳酸菌发酵黑莓汁对皮质酮诱导PC12 细胞的保护
根据预试验结果以250 μmol/L 的皮质酮处理PC12 细胞12 h 建立皮质酮损伤模型。细胞液制备方法参照1.3.5.1，取100 μL 细胞液，接种于96 孔板，置于37 ℃、CO2 培养箱中贴壁培养12 h。完全培养基培养的PC12 细胞设置为对照，处理组选取4 株乳酸菌制备发酵黑莓汁与未发酵黑莓汁，根据预试验结果选择将发酵黑莓汁稀释8 倍（对照组/皮质酮损伤组以等量无菌水代替），与细胞共培养12 h，随后加入终浓度为250 μmol/L 皮质酮，孵育12 h 后，弃掉培养液，加入100 μL MTT 溶液，37 ℃避光放置4 h，去除MTT，加入150 μL 二甲基亚砜（dimethyl sulfoxide，DMSO），振荡15 min，于570 nm 处测定样品吸光值。细胞存活率（P，%）按公式（5）计算。细胞存活率提高倍数按公式（6）计算。
式中：A0 与A1 为分别为对照组和处理（损伤）组的吸光值；B 为细胞存活率提高倍数；P0 和P1 分别为处理组和皮质酮损伤组的细胞存活率。
1.4 数据分析
所有试验数据均进行3 次重复，结果以平均值±标准差表示。使用IBM SPSS Statistics 26 对数据进行显著性分析，采用Origin 2021 软件分析绘制图形。
2 结果与分析
2.1 乳酸菌发酵对黑莓汁花色苷含量的影响
花色苷是黑莓成色和功能活性物质，由花色苷元和糖分子通过糖苷键相连构成，大部分以单体的形式存在[21]。不同乳酸菌发酵对黑莓汁花色苷含量的影响见图1。
图1 不同乳酸菌发酵对黑莓汁花色苷含量的影响
Fig.1 Impact of fermentation by different lactic acid bacteria on anthocyanin content in blackberry juice
UF-BA.未发酵的黑莓汁；不同小写字母表示差异显著（P＜0.05）。
由图1 所示，经乳酸菌发酵后，黑莓汁中花色苷含量整体呈现下降趋势。与未发酵的黑莓汁相比，乳酸菌发酵黑莓汁的花色苷含量具有显著差异。在发酵过程中，花色苷的含量会因为微生物代谢进程以及氧气含量变化等原因降低，微生物代谢进程会影响花色苷的含量，同时发酵过程中温度、时间、pH 值均会导致花色苷的降解[1]。其中，黑莓原汁的花色苷含量为0.136 3 g/L，经乳酸菌PC11、PC18、NT4-7、P-S1016 发酵后，花色苷含量虽然有所降低，分别为0.115 5、0.121 9、0.121 8、0.122 2 g/L，但其保留率达到84.74%、89.44%、89.36%、89.65%，高于吴万林等[22]不同乳酸菌发酵的蓝莓汁花色苷保留率最高为79.86%的结果。
2.2 乳酸菌发酵对黑莓汁总酚含量的影响
不同乳酸菌发酵对黑莓汁总酚含量的影响见图2。
图2 不同乳酸菌发酵对黑莓汁总酚含量的影响
Fig.2 Impact of fermentation by different lactic acid bacteria on total phenolic content in blackberry juice
UF-BA.未发酵的黑莓汁；不同小写字母表示差异显著（P＜0.05）。
黑莓中含有大量酚类物质，乳酸菌对黑莓汁进行发酵时，多酚可能被乳酸菌代谢成生物活性更高、更利于人体吸收的小分子物质[23]。图2 结果显示，经乳酸菌发酵后，黑莓汁的总酚含量呈显著下降趋势。与未发酵的黑莓汁相比，4 株乳酸菌发酵黑莓汁的总酚含量差异显著，其中，总酚含量最低的为P-S1016 发酵黑莓汁，为1.190 g/L，保留率为72.7%；最高的为PC11 发酵黑莓汁，为1.428 g/L，其保留率为88.7%。乳酸菌发酵浆果汁导致其总酚含量降低是普遍现象，如吴万林等[22]使用多种乳酸菌发酵蓝莓汁，其中植物乳杆菌发酵后蓝莓汁总酚含量为0.878 g/L，保留率为78.25%，这与本文研究结果一致。发酵过程中，乳酸菌为了保持生长会降解酚类，这可能是导致大部分发酵样品总酚含量降低的主要原因，与此同时，微生物生长代谢过程中所产生的酶也可能与酚类物质发生结合，使其水溶性下降，产生沉淀现象，导致总酚含量降低[23-24]。
2.3 乳酸菌发酵对黑莓汁抗氧化能力的影响
体内自由基过多，会导致细胞和组织器官损伤、诱发各种疾病、加速机体衰老，因此，自由基清除能力是评价和筛选化合物及天然提取物抗氧化能力的主要指标[24]。本文研究4 株乳酸菌发酵对黑莓汁的FRAP、DPPH 自由基清除率、PTIO 自由基清除率以及羟自由基清除率的影响，结果如图3 所示。
图3 不同乳酸菌发酵对黑莓汁抗氧化能力的影响
Fig.3 Impact of fermentation by different lactic acid bacteria on antioxidant capacity of blackberry juice
UF-BA.未发酵的黑莓汁；不同小写字母表示差异显著（P＜0.05）。
如图3 所示，与未发酵黑莓汁相比，PC11 发酵显著提高黑莓汁PTIO 自由基清除率，乳酸菌P-S1016 发酵黑莓汁的铁离子还原力、DPPH 自由基清除率最高，虽然发酵后样品的羟自由基清除率显著低于未发酵黑莓汁，但均达到90% 以上。综上，黑莓汁经乳酸菌PS1016、PC11、NT4-7、PC18 发酵后其FRAP 值以及DPPH 自由基清除率、PTIO 自由基清除率均显著提高。国内外多数研究报道，乳酸菌发酵后，天然化合物的抗氧化活性会显著增加[25-26]，与本研究结果一致。
2.4 不同乳酸菌发酵黑莓汁对皮质酮诱导的PC12 细胞损伤细胞存活率提高倍数的影响
近年来，越来越多的研究表明天然植物化学组分具有潜在的神经保护作用，可以对神经性疾病产生一定的疗效，穆秋霞等[27]研究发现英国红芸豆抗氧化肽组分能缓解H2O2 对PC12 造成的细胞生长抑制作用，陈春林等[28]发现经一定浓度的西红花苷处理后，皮质酮损伤组细胞存活率由63.5%上升至79.9%。但是关于乳酸菌发酵黑莓汁产生神经保护作用的研究鲜见。图4 为不同乳酸菌发酵黑莓汁对细胞存活率提高倍数的影响结果。
图4 不同乳酸菌发酵黑莓汁对PC12 细胞存活率提高倍数的影响
Fig.4 Effect of blackberry juicy fermented by different lactic acid bacteria on viability of PC12 cells
CORT.皮质酮损伤组；UF-BA.未发酵的黑莓汁；不同小写字母表示差异显著（P＜0.05）。
以皮质酮损伤组（CORT）的细胞存活率记为1，计算得到4 株乳酸菌发酵黑莓汁细胞存活率提高倍数。由图4 可知，与未发酵的黑莓汁相比，4 株乳酸菌发酵黑莓汁样品对细胞存活率提高倍数具有显著性影响，该结果证实乳酸菌发酵可以提高黑莓汁对皮质酮诱导的PC12 细胞损伤的保护，其中，经L.plantarum PS1016 发酵黑莓汁处理后的细胞存活率提高倍数最高，是损伤组细胞存活率的1.54 倍。
2.5 主成分分析
主成分分析可以判断样品之间的相关性与差异性[29]。通过观察载荷图不同指标与原点之间的距离和方向可以明确各主成分之间的相关性[30]，对4 株乳酸菌发酵黑莓汁的发酵效果进行主成分分析，明确不同理化指标的关系，结果如图5 所示。
图5 不同乳酸菌发酵黑莓汁样品与未发酵黑莓汁主成分分析
Fig.5 Principal component analysis on blackberry juicy samples fermented by different lactic acid bacteria and unfermented blackberry juicy
a.载荷图；b.得分图。
由图5a 可知，PC1 和PC2 的累计方差贡献率为64.7%，细胞存活率提高倍数、花色苷含量以及FRAP值都位于第1 象限（PC1＞0.00，PC2＞0.00），DPPH 自由基清除率虽然位于第4 象限（PC1＞0.00，PC2＜0.00）但距离细胞存活率提高倍数较近，这说明PC12 细胞存活率与花色苷含量、FRAP 值以及DPPH 自由基清除率之间呈正相关性。如图5b 所示，4 个发酵黑莓汁样品均与未发酵黑莓汁分布在不同象限，说明乳酸菌PS1016、PC11、NT4-7、PC18 发酵能够明显改变黑莓汁特性。乳酸菌NT4-7 与PC18 发酵的黑莓汁分布在第4 象限（PC1＞0.00，PC2＜0.00），在图上距离较近，具有相似的发酵特性，可能是因为两者都是副干酪乳杆菌；乳酸菌P-S1016 和PC11 发酵的黑莓汁分别位于不同象限，且与上述样品相距较远，这说明P-S1016、PC11和NT4-7 与PC18 的发酵性能有明显差异，也说明了不同菌种的乳酸菌发酵黑莓汁具有差异性。
3 结论
本研究通过比较4 株乳酸菌发酵对黑莓汁花色苷、总酚含量、抗氧化活性以及对皮质酮损伤PC12 细胞保护作用的影响，结果发现，L.plantarum P-S1016、L.paracasei PC18、L.fermentum PC11、L.paracasei NT4-7均能显著提高皮质酮损伤PC12 细胞的存活率，对黑莓汁的DPPH 自由基清除率、PTIO 自由基清除率、FRAP 值均有不同程度的提高。通过主成分分析发现与细胞存活率相关的主要指标，依次为FRAP 值、DPPH 自由基清除率、花色苷含量。综上所述，乳酸菌发酵可以提升黑莓汁饮品的营养价值，为后续探索发酵黑莓汁的神经保护作用提供一定的理论基础。
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