平菇（Pleurotus ostreatus），又名侧耳，因其肉质鲜美且营养丰富，深受大众喜爱，是普通百姓餐桌上一道常见的佳肴，是世界上除香菇、双孢菇之外的第三大消费量的食用菌，也是我国栽培量最大、分布面积最广的食用菌[1-5]。但新鲜采摘的平菇，含水量较大，呼吸作用与蒸腾作用旺盛，体内有机物较易被氧化、分解，致使其品质降低，货架期较短[6]。同时，平菇采后常因贮藏技术不当而导致其品质发生劣变，造成严重的经济损失。因而，合适的保藏手段对于平菇的保鲜至关重要。
低温保藏是各类食用菌最常用的保鲜方法，也是食用菌研究中较为活跃的领域之一[7-8]。但低温贮藏可对食用菌形成低温胁迫，易对食用菌的贮藏品质以及生理生化特性产生较大地影响。研究表明，低温贮藏对鲜切杏鲍菇[9]、平菇[3]、秀珍菇[10]的外观、硬度、蛋白含量均产生重要的影响；此外，高通量测序技术结果表明，低温处理显著调节不同生长阶段的秀珍菇细胞内各种氧化还原酶活性及其相关基因的表达[11]；蛋白质组学的研究揭示了海藻糖代谢、活性氧代谢、丝裂原活化蛋白激酶信号通路等参与了草菇对低温胁迫的应答过程[12]。低温处理真姬菇时，其菌丝体细胞中各组抗氧化酶活性均发生了较大程度的变化，如过氧化物酶、过氧化氢酶、超氧化物歧化酶等活性均显著增加[13]。目前，相比较于其它种类的食用菌，关于低温处理对平菇感官特性、贮藏品质及抗氧化酶活性影响的研究不足。
因此，本研究以平菇为试材，探讨了低温贮藏不同时间阶段，平菇感官特性、贮藏品质及细胞中抗氧化酶活性的变化，以期为平菇的低温保藏提供理论依据。
1 材料与方法
1.1 材料与试剂
1.1.1 材料
当天采收新鲜平菇：市售。挑选成熟、状态一致，菇体完整、大小均一、菇色正常、无虫害、无损伤的平菇子实体，去除菇体根部多余的培养基质。
1.1.2 试剂与试剂盒
考马斯亮蓝G-250、营养琼脂培养基（nutrient agar，NA）：生工生物工程（上海）股份有限公司；还原型烟酰胺腺嘌呤二核苷酸磷酸（reduced nicotinamide adenine dinucleotide phosphate，NADPH）氧化酶活性测试盒（比色法）、活性氧（reactive oxygen species，ROS）测定试剂盒（比色法）：南京建成生物工程研究所；硫代巴比妥酸、氢氧化钠、氯化钠（均为分析纯）：贵州博奥瑞杰生物科技有限公司。
1.2 仪器设备
UH5300型紫外分光光度计：日本日立公司；PHSJ-3F型pH仪：上海仪电科学仪器股份有限公司；BSA124S万分之一天平：济南欧莱博科学仪器有限公司；ZD-85A恒温摇床：常州朗越仪器制造有限公司；DHP-420型恒温培养箱：天津天泰仪器有限公司；DPWB2000-IXA全自动色差计：北京亚欧德鹏科技有限公司；CT3质构仪：美国Brookfield公司。
1.3 方法
1.3.1 材料的处理
将挑选的平菇随机分成对照组（4℃处理0 d）、低温处理组（4℃分别处理 4、8、12、16 d）。低温处理结束后液氮速冻，保存于-80℃冰箱备用。各组平行处理3次。
1.3.2 感官特性测定
参考孙亚男等[14]方法，对平菇的色泽、气味、肉质等感官指标进行评定，评分标准如表1所示。
表1 平菇感官特性评分标准
Table 1 Scoring criteria for sensory properties of Pleurotus ostreatus fruit bodies
注：平菇感官评分小于5，则商品价值丧失。
标准8≤x＜10 有光泽、浅灰色、菇味正常、菌盖边缘整齐无开伞、无气生菌丝、肉质坚挺弹性好6≤x＜8 无光泽、浅灰色、菇味不明显、无异味、个别菌盖边缘开裂、少量气生菌丝、肉质稍有坚挺、略有弹性4≤x＜6 色泽暗淡、有褐黄色斑块、有轻微异味、大部分菌盖边缘开裂、微量气生菌丝、肉质松软无弹性x＜4 有成片褐黄色斑块、异味较明显、绝大部菌盖边缘开裂、气生菌丝量较多、肉质变软严重得分（x）
1.3.3 平菇白度和硬度的测定
采用色差计测定平菇的色差（a*、L*、b*值），其测定方法参考程丹[15]的方法进行。平菇的白度（W）=100－[（100-L*）2+b*2+a*2]×1/2。
平菇硬度采用质构仪进行测定，按照李甜竹等[6]的方法进行。
1.3.4 平菇失重率的测定
平菇低温贮藏期间，采用万分之一天平测定失重率，计算公式如下。
1.3.5 平菇表面细菌菌落总数的测定
取低温保存不同时间点的平菇样品，研钵磨碎，按照梯度稀释法稀释至 10-1～10-6，取 10-4、10-5、10-63个梯度涂布在营养琼脂培养基平板上，每个样品平行重复3次。所有平板37℃恒温倒置培养48 h。培养结束后，观察并计数每个平板上菌落数。
1.3.6 平菇可溶性蛋白质含量测定
参考宁明岸等[3]的方法测定平菇可溶性蛋白质含量。取平菇样品0.50 g，磨碎，定容至5 mL，5 000 r/min离心10 min，取上清液。加入考马斯亮蓝G-250，于595 nm处测定其吸光度。将各组吸光度带入标准曲线方程y=5.50x+0.009，得出各样品中可溶性蛋白质的含量。
1.3.7 活性氧含量与抗氧化酶活性测定
采用 2’，7’-二氯荧光黄双乙酸盐（2，7-dichlorofuorescin diacetate，DCFH-DA）探针测定平菇细胞中活性氧含量。测定方法按照试剂盒说明书进行。计算各组相对含量，ROS相对含量计算公式如下。
参考姜威[16]的方法测定平菇超氧化物歧化酶（superoxide dismutase，SOD）、过氧化氢酶（catalase，CAT）活性；参考Dama等[17]的方法测定平菇多酚氧化酶（polyphenol oxidase，PPO）活性。参照NADPH氧化酶活性测试盒说明书测定平菇NADPH氧化酶活性。相对酶活计算公式如下。
1.3.8 丙二醛（MDA）与总酚相对含量测定
采用硫代巴比妥酸法测定平菇丙二醛含量[18]；以没食子酸为当量，分光光度法测定平菇中总酚含量[19]。相对含量计算公式如下。
1.4 数据分析
采用Microsoft Excel 2010对数据进行处理和作图；采用Photoshop CS进行辅助作图。
2 结果与分析
2.1 低温处理对平菇感官特性的影响
感官评价指标是评判食品品质的一项重要参数[20]。感官评定是一种通过听觉、嗅觉、触觉、味觉和视觉而感知到的产品感官特性的科学方法，用以确定商品价值及其可接受性。低温处理对平菇感官品质的影响如图1所示。
图1 低温处理时间对平菇感官特性的影响
Fig.1 Effect of sensory properties of Pleurotus ostreatus fruit bodies stored at low temperature
由图1可知，在低温处理开始时（0 d），平菇感官得分最高，分值为9，随着低温处理时间的增加，平菇的感官得分不断降低，在低温处理的第16天，感官得分最低，为4.2。说明随着低温处理时间的延长，平菇的感官特性值逐渐降低，对平菇的销售和食用产生不利影响。
2.2 低温处理对平菇贮藏品质的影响
2.2.1 低温处理对平菇白度的影响
白度是评价平菇褐变程度的一个重要指标，白度值越小，则说明平菇褐变程度越严重[21]，低温处理对平菇白度的影响如图2所示。
图2 低温处理对平菇白度的影响
Fig.2 Effect of whiteness of Pleurotus ostreatus fruit bodies preserved at low temperature
由图2可知，低温处理0 d，平菇白度值最高，随着低温处理时间的延长，其白度值则不断降低。在低温处理前4 d，平菇白度值降低较迅速，由-18降为-35；低温处理超过4 d以后，平菇的白度值变化较小，趋于平缓，由第4天的-35降低为-41。平菇白度值的降低可导致平菇褐化的产生，对平菇色泽产生重要的影响。低温贮藏期间，平菇褐化主要发生在低温贮藏的前4 d，这与李甜竹等[6]研究结果较为一致。
2.2.2 低温处理对平菇硬度的影响
硬度也是评价平菇储藏期间品质的一个重要指标，硬度降低，易导致菌盖开裂，影响平菇的商品性状[22]。低温处理对平菇硬度的影响如图3所示。
图3 低温处理对平菇硬度的影响
Fig.3 Effect of hardness of Pleurotus ostreatus fruit bodies stored at low temperature
由图3可知，新鲜平菇（低温处理0 d）的硬度值最高，为0.52。低温贮藏可降低平菇的硬度。在低温贮藏的前4 d，平菇的硬度值迅速降低，由0.52降低为0.18。而低温处理时间超过4 d后，其硬度值变化波动较小，基本维持在一个较低值，一直持续到第16天。其结果说明低温贮藏的前4 d对平菇的影响较大，可导致平菇硬度值的迅速降低。
2.2.3 低温处理对平菇失重率的影响
失重率是果蔬贮藏过程中限制其货架期的一个重要因素，同时也是用来评价平菇商品性的一个重要参数。水分的流失可导致平菇出现萎蔫、皱缩、开裂等现象，使其色泽暗淡[23]。低温处理对平菇失重率的影响如图4所示。
图4 低温处理对平菇失重率的影响
Fig.4 Effect of weight loss rate of Pleurotus ostreatus fruit bodies preserved at low temperature
由图4可知，新鲜平菇（低温处理0 d）的失重率最低，为3%。低温处理可增加平菇的失重率，随着低温贮藏时间的延长，平菇失重率表现出逐渐增加的趋势，且在第12天达到最大值，为8%，之后其失重率趋于稳定状态。
2.2.4 低温处理对平菇可溶性蛋白质含量的影响
可溶性蛋白质的含量是用来评价食用菌贮藏期间品质变化的一项重要指标[6]。低温处理对平菇可溶性蛋白质含量的影响如图5所示。
图5 低温处理对平菇可溶性蛋白质含量的影响
Fig.5 Effect of content of soluble protein in Pleurotus ostreatus fruit bodies stored at low temperature
由图5可知，低温处理前4 d，平菇中可溶性蛋白质的含量迅速增加，由0.51 μg/g增加到0.75 μg/g；而低温处理时间超过4 d，平菇可溶性蛋白质的含量便逐渐降低；低温处理期间，平菇可溶性蛋白质的含量呈现出先增加后降低的变化趋势。低温处理可对平菇造成低温胁迫，而细胞则通过增加细胞内蛋白质的合成，特别是可溶性蛋白质的含量来应对低温胁迫，降低低温细胞对细胞造成的伤害，这可能是前4 d可溶性蛋白质含量迅速增加的原因；但随着低温处理时间的过长，低温处理对平菇细胞蛋白质的合成造成较大的伤害，特别是一些蛋白质合成的酶活性降低，这可能是第4天后，可溶性蛋白质含量降低的原因。
2.2.5 低温处理对平菇表面菌落总数的影响
食品细菌菌落总数，是评价食品贮藏品质的一个重要参数，影响着食品的安全性[24]。低温处理对平菇表面菌落总数的影响如图6所示。
图6 低温处理对平菇表面菌落总数的影响
Fig.6 Effect of total number of bacterial colonies on the surface of Pleurotus ostreatus fruit bodies stored at low temperature
由图6可知，在低温贮藏条件下，随着贮藏时间的延长，平菇表面菌落总数逐渐增多。在前12 d菌落增长较快。表明低温贮藏的前12 d，表面微生物更容易繁殖，因而菌落增加较快，达到较高值；但在低温处理的12 d～16 d，其表面菌落总数的增加变慢，但维持在较高的值。
2.3 低温处理对平菇ROS含量的影响
ROS作为细胞内一种信号活性分子，参与应对各种生物胁迫和非生物胁迫反应[5]。低温处理对平菇细胞内ROS相对含量如图7所示。
图7 低温处理对平菇ROS相对含量的影响
Fig.7 Effect of relative content of ROS in Pleurotus ostreatus fruit bodies stored at low temperature
低温处理可诱发细胞内ROS相对含量的增加，因而低温处理可造成平菇的低温胁迫，致使细胞内ROS的迸发；但低温处理不同时间，ROS相对含量具有一定的差异性。由图7可知，在低温处理前4 d，平菇ROS相对含量迅速增加；在低温处理的4 d～8 d，ROS相对含量的增加变慢，第8天基本上达到最大值；低温处理的8 d～12 d，ROS相对含量维持在一个较高的水平；而12 d～16 d，ROS相对含量则出现降低的趋势，但是数值仍高于低温处理开始（0 d）的值。整个低温贮藏期，平菇细胞内ROS相对含量均高于对照组（0 d）。
2.4 低温处理对平菇MDA含量的影响
MDA来源于细胞膜质的过氧化，因而可反映细胞膜氧化受损情况以及细胞膜的完整性[25]。低温处理对平菇MDA相对含量的影响如图8所示。
图8 低温处理对平菇MDA相对含量的影响
Fig.8 Effect of relative content of MDA in Pleurotus ostreatus fruit bodies preserved at low temperature
由图8可知，低温处理起始时（0 d），平菇MDA相对含量最低，随着低温处理时间的延长，MDA相对含量逐渐增加，在低温处理的第16天达到最大值，相对含量达到168%。这表明，随着低温处理时间的延长，膜质受损程度不断加剧，细胞膜完整性不断降低，因而MDA相对含量不断增加。
2.5 低温处理对平菇抗氧化酶相对活性的影响
在低温条件下，生物体细胞可通过调节与抗氧化相关酶系统来应对不良环境的胁迫，从而避免或减轻低温胁迫对生物体造成的伤害，以适应低温环境[26]。低温处理对平菇抗氧化酶相对活性的影响如图9所示。
图9 低温处理对平菇抗氧化酶相对活性的影响
Fig.9 Effect of relative activity of antioxidant enzymes in Pleurotus ostreatus fruit bodies stored at low temperature
A.SOD相对酶活；B.CAT相对酶活；C.PPO相对酶活；D.NADPH氧化酶相对酶活。
由图9可知，低温储藏期间，平菇的SOD相对酶活、CAT相对酶活和PPO相对酶活均逐渐升高；而平菇NADPH氧化酶在低温储藏前12 d表现出逐渐增加的趋势，12 d～16 d则表现出逐渐降低的特点；但整个低温贮藏期间，NADPH氧化酶的相对酶活均高于对照组（0 d）。
2.6 低温处理对平菇总酚相对含量的影响
总酚是细胞内重要的抗氧化物质，同时也是导致酶促褐变的重要底物[3]。低温处理对平菇总酚相对含量的影响如图10所示。
图10 低温处理对平菇总酚相对含量的影响
Fig.10 Effect of content of total phenols in Pleurotus ostreatus fruit bodies stored at low temperature
在低温处理的前8d，平菇细胞内总酚相对含量增加较快；但8d～16d总酚相对含量增加较为缓慢，第16天值最大，为处理前的1.48倍。这表明，延长低温处理时间使得平菇细胞内总酚含量增加，而总酚相对含量的增加又可导致平菇褐变增强，其感官特性评分值降低。
3 讨论与结论
异常温度（高温、低温）均可诱发平菇的胁迫反应，破坏细胞的完整性，可对细胞造成不同程度的伤害。研究表明，高温（30、35、40℃）条件下，平菇细胞内活性氧分子爆发，MDA、脯氨酸含量显著增加，抗氧化酶活性增强[27]。蛋白质组学技术进一步鉴定到204个蛋白质在平菇高温胁迫时发生显著变化，这些蛋白质定位于线粒体、内质网以及过氧化物酶，参与蛋白质的调控、应激反应以及运输途径[28]。本研究则进一步分析了低温处理下，平菇细胞的生理状态变化。发现低温条件下，平菇细胞内ROS被激发，导致细胞处于氧化应激状态，细胞膜质过氧化，细胞膜氧化受损，细胞膜的完整性降低；低温胁迫激活细胞内的抗氧化酶系SOD、CAT、PPO、NADPH氧化酶的相对活性增强，诱发细胞内总酚含量增加，帮助细胞抵御不良的环境应激。但平菇响应低温胁迫的分子机制还不清楚，后续还需采用转录组学、蛋白质组学等技术做进一步深入地研究。
随着低温冷链技术的发展，冰箱的大范围普及，低温运输、低温保存被广泛应用于食品的冷藏与保鲜。但对于一些食用菌，食品低温保存只能作为一种极短期的保藏方式。采后的食用菌仍具有较强的呼吸作用、蒸腾作用以及物质代谢能力，长时间低温保存易失水，易褐化，营养成分易降低等。如低温条件下，鲜切杏鲍菇5 d即失去商品价值，抗氧化能力下降，菇色变黄，鲜味降低[9]；不同采收期的白灵菇，随着低温贮藏时间的延长，其感官特性、硬度、可溶性蛋白质含量、总糖含量均逐渐降低。本研究结果表明，随着低温保存时间的延长，平菇的感官品质降低，颜色褐变、菌伞开裂、肉质松软、产生异味；同时平菇的白度和硬度降低，失重率与表面菌落总数增加，可溶性蛋白质含量整体降低，影响平菇的商品属性。此外，低温贮藏还可诱发细胞的氧化应激，提高细胞内ROS、MDA及总酚的含量，增强细胞内SOD、CAT、PPO及NADPH氧化酶的抗氧化酶的活性。本研究结果表明，延长低温贮藏时间会降低平菇感官特性，白度、硬度以及可溶性蛋白质的含量，增加平菇的失重率和表面菌落数。低温贮藏作为食用菌常用的保存方式，只能作为平菇极短时间的保存方式。因而平菇的长期保存还需借鉴其它技术和方法，如干燥技术，真空包装技术等。
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