酱卤鸭肉制品是我国传统酱卤肉制品的典型代表，因其具有营养丰富、肉质筋道、鲜嫩诱人等特点，深受我国消费者喜爱[1-2]。但鸭肉中的蛋白质和脂肪含量丰富、水分活度高，易使其在运输、储藏和销售过程中滋生腐败微生物，严重影响产品品质。目前，对酱卤鸭肉制品的研究主要集中在保鲜效果[3-4]、风味物质[5]以及加工工艺优化[6-7]等方面。而从代谢组学的角度，研究酱卤鸭肉制品变质前后代谢产物的变化鲜见报道。
代谢组学是一种较新的食品质量评估工具，可用于食品安全、质量和可追溯性方面的研究[8-9]，包括靶向代谢组学和非靶向代谢组学，其中靶向代谢组学是针对样本中特定一类代谢物的研究分析，而非靶向代谢组学是对样本代谢物进行全面、系统的分析，是一种无偏向的代谢组学分析[10-12]。目前，代谢组学对肉品的研究主要集中在质量安全[13]、产地鉴别[14]、加工过程监控[15]等方面。Zhang等[16]利用代谢组学的方法研究了无骨干腌火腿加工过程中代谢物的变化，研究发现氨基酸（异亮氨酸、缬氨酸、丙氨酸、谷氨酸和组氨酸）、有机酸（乳酸、醋酸、琥珀酸、柠檬酸和甲酸）和核苷酸衍生物（次黄嘌呤）是干腌火腿风味的主要组成成分。Jung等[17]采用代谢组学结合多元统计数理分析的方法，研究了4个不同国家市售牛肉的代谢产物，研究发现异亮氨酸、亮氨酸、蛋氨酸、酪氨酸和缬氨酸存在显著差异。Argyri等[18]利用代谢组学与多元统计学分析法，研究了牛肉糜在不同温度和不同气调包装条件下的腐败情况，发现有机酸可以评估肉类腐败和微生物生长状况。
目前，影响鸭肉制品腐败变质的因素主要有3方面：微生物繁殖及其代谢产物、物理因素和化学因素。企业在肉制品加工过程中有严格的生产操作规范，使得物理因素和化学因素导致的腐败变质能得到有效控制。所以，微生物繁殖及其代谢产物成为肉制品致腐的主导因素，微生物在生长繁殖过程中会产生各种酶，使蛋白质分解、脂肪水解以及碳水化合物被利用，生成一系列代谢产物。因此，本文以酱卤鸭翅为原料，采用液相色谱-质谱（liquid chromatography-mass spectrometry，LC-MS）联用非靶向代谢组学结合多元统计学分析技术，研究酱卤鸭翅在13℃贮藏10 d后其差异代谢物变化情况，分析酱卤鸭翅中腐败微生物的代谢特征并揭示其腐败机理，以期为延长肉制品货架期和扩大销售半径提供理论指导。
1 材料与方法
1.1 材料与试剂
酱卤鸭翅（气调包装）：市售。
甲醇、水、甲酸、醋酸铵（均为色谱纯）：赛默飞世尔科技（中国）有限公司。
1.2 仪器与设备
QE质谱仪、Vanquish UHPLC液相色谱仪、ST16R低温离心机、Hyperil Gold column色谱柱：赛默飞世尔科技（中国）有限公司。
1.3 方法
1.3.1 菌落总数测定
气调包装酱卤鸭翅产品置于13℃恒温箱中贮藏，分别在 1、3、5、7、10 d 时参照国家标准 GB 4789.2—2016《食品安全国家标准食品微生物学检验菌落总数测定》测定储藏期间酱卤鸭翅中的菌落总数。
1.3.2 代谢组学检测方法
1.3.2.1 样品前处理
取100 mg液氮研磨的新鲜酱卤鸭翅（样本A）和13℃放置10 d的酱卤鸭翅组织样本（样本B）于1.5 mL离心管中，加入500 μL含0.1%甲酸的80%甲醇水溶液，涡旋振荡，冰浴静置5 min，然后置于离心机中，15 000 r/min，4℃离心10 min，取一定量的上清液加质谱级水稀释至甲醇含量为53%，并置于离心管中，15 000 r/min，4℃离心10 min，收集上清液，过膜。从每个试验样本中各取20 μL，混匀，作为质量控制（quality control，QC）样本，重复取样3次，分别命名为QC1、QC2和QC3，用于平衡色谱-质谱系统和监测仪器状态，对整个试验过程中系统稳定性进行评价，进样，进行LC-MS分析。
1.3.2.2 色谱条件
使用HyperilGoldcolumn（C18）色谱柱，柱温40℃，流速0.2 mL/min。正模式：流动相A为0.1%甲酸，流动相B为甲醇溶液。负模式：流动相A为5 mmol/L，流动相B为甲醇溶液。色谱梯度洗脱程序：0～1.5 min，98%A、2%B；1.5 min～14 min，0%A、100%B；14 min～17 min，98%A、2%B。
1.3.2.3 质谱条件
质谱扫描范围选择m/z 70～1 050；电喷雾电离（electrospray ionization，ESI）源的设置如下：喷雾电压为3.2 kV，鞘气45 arb，辅助气10 arb，毛细管温度320℃，化合物极性选择正离子和负离子，MS/MS二级扫描为数据依赖扫描。
1.3.2.4 数据分析
将数据导入Compound Discoverer 3.1（CD）软件中，进行保留时间和质荷比等参数的简单筛选，对不同酱卤鸭翅样品进行峰对齐和峰提取，再与数据库mz－Cloud、mzVault和MassList进行比对，得到代谢物的定量定性结果。并对代谢物进行多元统计分析，包括主成分分析（principal component analysis，PCA）和偏最小二乘判别分析（partial least squares discriminant analysis，PLS-DA），揭示常规气调贮藏10 d后的变质酱卤鸭翅和新鲜酱鸭卤翅的代谢物差异性。
2 结果分析
2.1 菌落总数分析
微生物是引起酱卤鸭翅腐败变质的主要原因之一，菌落总数的测定可以用来判定食品被微生物污染的程度以及卫生质量。图1是酱卤鸭翅储藏过程中菌落总数变化情况。
图1 储藏时间对酱卤鸭翅菌落总数的影响
Fig.1 Effect of storage time on aerobic plate count in sauced duck wings
不同小写字母表示有显著性差异，P＜0.05。
从图1中可以看出，随着储藏时间的延长，酱卤鸭翅中的菌落总数呈显著上升趋势。根据GB 2726—2016《食品安全国家标准熟肉制品》中规定酱卤鸭翅中的菌落总数≤5 lg（cfu/g），在储藏至第7天时，酱卤鸭翅中的菌落总数达到5.03 lg（cfu/g），已超过腐败变质临界点。而储藏至第10天时，菌落总数已升高至7.20 lg（cfu/g），为严重变质样品，已失去食用价值。为更好研究新鲜酱卤鸭翅与变质酱鸭翅之间代谢物的差异，本文选用第10天的变质样品进行代谢物分析。
2.2 数据质控分析
基于峰面积值来计算QC样本之间的pearson相关系数。图2是正离子模式和负离子模式下QC样本之间的pearson相关性分析结果。
图2 正离子和负离子模式下QC样本相关性分析
Fig.2 Correlation analysis of QC samples in positive and negative ion modes
从图2中可以看出，正、负离子模式下QC样本的R2均大于0.993、0.991，接近于1，QC样本相关性高，整个试验过程稳定性好，数据质量高。
非靶向代谢组学的数据是多维和复杂的，而PCA分析是一种常用的无监督识别技术，能将酱卤鸭翅代谢物按一定的权重通过线性组合进行降维，然后将降维后产生的新变量进行归类，可以从总体上反映各组样本之间的总体代谢差异和组内样本之间的变异度大小[19]。图 3 是正离子（pos）和负离子（neg）模式下总样本的PCA得分情况。
图3 正离子和负离子模式下总样本的PCA得分图
Fig.3 PCA score of the total sample in positive and negative ion modes
从图3中可以看出QC样本紧密聚集在一起，QC样本差异较小，说明整个试验方法稳定性好、重复性高、数据可信度高，可进行后续的试验分析。此外，从总样本正、负离子模式的PCA得分图中还可看出变质酱鸭翅样本组与新鲜酱鸭翅样本组是完全分离的，说明，两组样品的代谢物在种类和相对含量上均具有显著差异。
2.3 PLS-DA分析
PCA分析是一种“无监督”的分析模式，在不给定酱鸭翅样本分组信息的情况下，单纯根据检测出的数据特征进行分析，反映的是酱鸭翅代谢数据的原始状态。而PLS-DA分析是在已知样本分组信息情况下，进行“有监督”的数据分析模式，可以更好地获取样本组间差异。R2Y表示所建模型对两组酱鸭翅样本的判别解释能力，Q2Y表示PLS-DA模型对未知样本的预测能力，R2Y和Q2Y数值越接近1，表明模型越稳定可靠[20]。本试验经7次循环交互验证得到新鲜酱鸭翅和变质酱鸭翅的PLS-DA模型（图4）。
图4 正离子和负离子模式下PLS-DA模型得分图
Fig.4 Scores diagram of PLS-DA in positive and negative ion modes
如图4所示，两组酱鸭翅样本之间被明显区分且相距较远，这可能是由于储藏过程酱卤鸭翅中的微生物大量繁殖导致代谢物的种类和含量变化显著，进一步说明变质酱鸭翅组（样本B）与新鲜酱鸭翅组（样本A）的代谢物差异显著，这与PCA分析结果相一致。正离子模式下R2Y=1.00，Q2Y=0.93，负离子模式下R2Y=1.00，Q2Y=0.91，表明模型稳定可靠。此外，R2Y均大于Q2Y且都大于0.5，表示新鲜酱鸭翅组和变质酱鸭翅组比较对的PLS-DA模型建立良好。
为进一步判别PLS-DA模型质量的好坏，本试验采用排序验证法进行200次数据的随机打乱后得到图5。
图5 正离子和负离子模式下PLS-DA排序验证图
Fig.5 PLS-DA sort verification in positive and negative ion modes
如图5所示，R2数据均大于Q2数据，且正离子模式的Q2=-0.89和负离子模式的Q2=-0.76均小于0，表明模型未过拟合且稳定，具有很好的预测能力和样本解释能力，数据可进行下一步分析[10]。
2.4 差异代谢物的筛选与鉴别
采用PLS-DA模型第一主成分的变量投影重要度（variable importance in the projection，VIP）值，并结合T-test的P值来寻找酱鸭翅变质过程中的差异性表达代谢物，设置VIP＞1.0，差异倍数FC＞4或FC＜0.25且P＜0.05，筛选出的酱卤鸭翅变质前后差异代谢物如表1所示。
表1 A、B组差异代谢物
Table 1 Differential metabolites of group A and B
注：PC为磷脂酰胆碱，LPE为溶血磷脂酰乙醇胺，PEtOH磷脂酰乙醇，OXPC为氧化磷脂酰胆碱，SM为鞘磷脂。
序号 类别 差异代谢物 VIP P值 FC 变化1磷脂 PC（5∶0/13∶1） 1.68 0.000 0 0.106 6 下调2 LPE17∶1 1.63 0.000 0 9.404 8 上调3 PC（18∶0/20∶5） 1.61 0.000 0 0.213 5 下调4 PC（14∶0e/22∶2） 1.61 0.000 0 5.573 3 上调5 PEtOH（19∶1/20∶4） 1.53 0.000 2 4.305 5 上调6 PC（18∶5e/22∶6） 1.45 0.000 4 6.801 6 上调7 PC（22∶5e/16∶3） 1.38 0.001 6 10.134 2 上调8 SM（d15∶0/15∶1） 1.31 0.005 0 5.625 4 上调9 OXPC（16∶0-18∶3+1O） 1.24 0.005 6 4.496 3 上调10 OXPC[16∶0-18∶1+1O（1Cyc）] 1.26 0.006 0 5.361 5 上调11 氨基酸及其衍生物 L-色氨酸 1.71 0.000 0 7.568 2 上调12 D-丙氨酰-D-丙氨酸 1.63 0.000 0 7.964 4 上调13 谷胱甘肽氧化型 1.58 0.000 1 4.121 5 上调14 S-腺苷高半胱氨酸 1.57 0.000 1 0.188 8 下调15 谷胱甘肽还原型 1.35 0.002 6 5.163 2 上调16 酚类 对乙酰氨基酚 1.71 0.000 0 0.141 0 下调17 有机酸类 葡糖酸 1.68 0.000 0 5.436 8 上调18 7-酮去氧胆酸 1.58 0.000 0 0.186 6 下调19 神经酸 1.18 0.012 5 4.034 9 上调20 酯类 表没食子儿茶素没食子酸酯 1.31 0.014 2 4.018 3 上调21 DL-甲羟戊内酯 1.67 0.000 0 0.194 0 下调22 氰戊菊酯 1.70 0.000 0 0.175 6 下调23 脱氧内酯 1.54 0.000 0 5.774 6 上调24 酮类 舒尼替尼 1.71 0.000 0 0.218 6 下调25 5-（2，5-二羟基己基）氧代-2-酮 1.65 0.000 0 9.052 1 上调26 5，5-二甲基-3-吗啉基-2-烯-1-酮 1.66 0.000 0 0.224 9 下调27 酮类 姜黄素 1.68 0.000 0 0.178 2 下调28 芹菜素 1.66 0.000 0 0.123 6 下调29 炔诺酮 1.67 0.000 0 0.177 7 下调30 生物碱类 咖啡因 1.66 0.000 0 61.593 4 上调31 其他 β-细辛酮 1.69 0.000 0 5.229 2 上调32 15-脱氧-δ（12，14）-前列腺素 J2 1.59 0.000 0 0.243 4 下调33 异丁醛 1.61 0.000 3 5.494 0 上调34 13，14-二氢-15-酮前列腺素J2 1.49 0.000 3 0.246 0 下调35 5-脱氧-5-甲硫腺苷 1.54 0.000 5 0.215 2 下调
从表1可以看出，变质酱卤鸭翅组（样本B）与新鲜酱卤鸭翅组（样本A）比较对共鉴定出显著差异代谢物35种，其中磷脂10种、氨基酸及其衍生物类5种、酚类1种、有机酸类3种、酯类3种、酮类7种、生物碱1种，其他5种。磷脂分为甘油磷脂（glycerophospholipids，GP）和鞘脂（sphingolipids，SP）两大类[21]，GP 又分为磷脂酰胆碱（phosphatidylcholines，PC）及磷脂酰乙醇胺（phosphatidylethanolamines，PE）两个亚类，鞘磷脂（sphingomyelin，SM）是SP的一个亚类。大部分PC亚类脂质在13℃储藏10 d后均有显著上调，如PC（14∶0e/22∶2）、PC（18∶5e/22∶6）、PC（22∶5e/16∶3）。氧化磷脂酰胆碱（oxidized phosphatidylchlines，OXPC）（16∶0-18∶3+1O）和 OXPC[16∶0-18∶1+1O（1Cyc）]在储藏 10 d后分别增加4.496 3倍和5.361 5倍。由于高含量的PC具有自氧化作用[22]，表明酱卤鸭翅在储藏10 d过程中发生了大量的氧化代谢。此外，溶血磷脂酰乙醇胺（lyso-phosphatidylethanolamine，LPE）在储藏过程中增加了9.404 8倍。根据叶可萍等[23]的研究，发现酱卤鸭翅储藏末期的优势菌为嗜冷杆菌属。嗜冷杆菌在低温储藏期间大量繁殖，产生胞外脂肪酶、磷脂酶等酶类，从而水解酱卤鸭翅中的脂类，使得磷脂结构和比例变化，导致酱卤鸭翅的变酸、变哈。
从表1中可以看出，差异代谢物中的氨基酸及其衍生物总体显著上调，主要有L-色氨酸、D-丙氨酰-D-丙氨酸、谷胱甘肽还原型、谷胱甘肽氧化型，下调的只有S-腺苷高半胱氨酸。这可能是由于在酱卤鸭翅低温储藏过程中，腐败优势菌群嗜冷杆菌分泌了大量的胞外蛋白酶，使得蛋白质降解，氨基酸含量上调。而S-腺苷高半胱氨酸下调可能是由于在储藏过程中优势腐败菌群内的S-腺苷高半胱氨酸水解酶活性增加，将其水解为腺苷和高半胱氨酸，其水解产物再参与微生物生长繁殖[24-25]。咖啡因是一种甲基黄嘌呤生物碱。表1中显示酱卤鸭翅储藏前后咖啡因提高了61.593 4倍，可能是鸭翅微生物中的核糖核苷酸降解生成嘌呤核苷酸，提供嘌呤环，增加了咖啡因的含量[26]。
2.5 差异代谢物的代谢通路分析
为了进一步探究酱卤鸭翅变质前后差异代谢物的变化情况，本文将通过KEGG中的Pathway数据库对变质前后的35种差异代谢物进行通路富集分析，共富集到17条代谢通路，具体见表2。
表2 差异代谢物的代谢途径
Table 2 Metabolic pathways of the differential metabolites
代谢通路名称 通路个数代谢物数量 差异代谢物名称非洲锥虫病 1 1 L-色氨酸咖啡因代谢 1 3 咖啡因矿物质吸收 1 3 L-色氨酸氨基酸生物合成 2 17 S-腺苷高半胱氨酸，L-色氨酸醛固酮合成与分泌 1 4 脱氧内酯5-羟色胺能突触 1 5 L-色氨酸半胱氨酸和蛋氨酸代谢 1 7 S-腺苷高半胱氨酸色氨酸代谢 1 7 L-色氨酸不饱和脂肪的生物合成 1 7 神经酸2-氧代羧酸代谢 1 7 L-色氨酸苯丙氨酸、酪氨酸和色氨酸生物合成1 8 L-色氨酸蛋白质消化吸收 1 9 L-色氨酸甘氨酸，丝氨酸和苏氨酸代谢 1 10 L-色氨酸氨酰基-tRNA生物合成 1 10 L-色氨酸甾体激素生物合成 1 11 脱氧内酯胆汁分泌 1 19 对乙酰氨基酚代谢途径 5 120 S-腺苷高半胱氨酸，L-色氨酸脱氧内酯，芹菜素，咖啡因
如表2所示，L-色氨酸参与的代谢通路有11条，由此可见L-色氨酸在酱卤鸭翅储藏变质过程中是处于多条通路的交集处，对酱卤鸭翅代谢通路影响较大[27]。
3 结论
本研究采用LC-MS非靶向代谢组学结合PCA和PLS-DA分析法对酱卤鸭翅变质前后的差异代谢进行分析物。共筛选出35种差异代谢物，主要包括磷脂、氨基酸及其衍生物类、有机酸类、酮类、生物碱等，其中上调的差异代谢物有20种，下调的差异代谢物有15种。磷脂差异代谢物总体上调，如亚类 PC（18∶5e/22∶6）、PC（22∶5e/16∶3）、PC（14∶0e/22∶2）、OXPC（16∶0-18∶3+1O）、OXPC[16∶0-18∶1+1O （1Cyc）]、SM （d15∶0/15∶1）、LPE（17∶1）、PEtOH（19∶1-20∶4）。氨基酸及其衍生物类差异代谢物也总体上调，如L-色氨酸、D-丙氨酰-D-丙氨酸、谷胱甘肽还原型、谷胱甘肽氧化型。代谢物磷脂和氨基酸含量的显著变化与优势腐败菌嗜冷杆菌的生命活动息息相关。
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