氧化应激是细胞在特定的环境下产生过量自由基，造成机体氧化与还原反应动态系统失衡的现象。氧化应激最终会引起细胞不可逆损伤，导致机体免疫力下降[1]。摄入外源抗氧化剂可以有效保护机体免受氧化应激带来的损伤，进而避免一系列慢性疾病发生，而人工合成抗氧化剂（如二丁基羟基甲苯）多具有毒副作用[2]。现代研究表明，植物提取物中的多酚[3]、黄酮[4]和生物碱[5]等化合物对维持体内氧化还原动态平衡具有重要作用。开发“绿色、无毒”的天然抗氧化物质一直是相关领域的研究热点。
百香果（Passiflora edulis Sims）学名西番莲，原产于巴西，1960 年引入我国台湾进行种植，其果实口感酸甜，除含有维生素、糖等基本营养物质外[6]，还富含多酚、三萜和生物碱等次级代谢物[7]，具有抗炎、抗氧化、降血糖和神经保护等生物活性[8]。因经济价值显著，百香果在我国四川、广西和福建等地作为扶贫产品广泛种植。不同地区百香果生长环境（阳光、降雨、温度）的差别会导致其果实内酚类代谢物产生化学变异性[9]。邹江冰等[10]研究发现百香果叶中异荭草素和荭草素含量均存在产地差异。目前，国内外研究集中于百香果果肉、叶，而对果实占比最大的果皮研究较少，Domínguez-Rodríguez 等[11]从4 种百香果皮中分离鉴定出57 个酚类化合物，表明百香果皮是酚类化合物的优质来源。因此，研究不同产地百香果皮酚类化合物，对百香果皮相关产品深加工和精准开发具有重要指导意义。
本研究选取四川、广西和福建三产地百香果皮为原料，分析其酚类成分及含量，采用4 种方法评价其抗氧化能力，并结合皮尔逊相关分析方法，寻找对抗氧化活性起重要作用的酚类化合物，旨在为基于百香果皮的天然抗氧化剂或功能性食品高效开发提供科学数据。
1 材料与方法
1.1 材料与试剂
紫皮百香果（Passiflora edulis Sims）分别采自四川省凉山彝族自治州德昌县、广西壮族自治区玉林市和福建省龙岩市。
石油醚、氯仿、乙酸乙酯、正丁醇、醋酸钠、冰醋酸、无水甲醇、无水乙醇（均为分析纯）：天津致远化学试剂有限公司；大孔吸附树脂AB-8：天津市大茂化学试剂厂；Trolox：上海麦克林生化科技股份有限公司；福林酚、Na2CO3、2，6-二叔丁基-4-甲基苯酚（butylated hydroxytoluene，BHT）、β-胡萝卜素、亚油酸、吐温40、硫酸亚铁、没食子酸（≥98%）、荭草素（≥98%）、牡荆素（≥98%）、芦丁（≥98%）、2，4，6-三（2-吡啶基）三嗪[2，4，6-tri （2-pyridyl）-s-triazine，TPTZ]、2，2'-联氮-双-3-乙基苯并噻唑啉-6-磺酸[2，2'-azino-bis （3-ethylbenzothiazoline-6-sulfonic acid），ABTS]、1，1-二苯基-2-三硝基苯肼（1，1-diphenyl-2-picrylhydrazyl，DPPH）：上海源叶生物科技有限公司；乙腈、甲酸（均为色谱纯）：美国Sigma 公司。
1.2 仪器与设备
紫外可见分光光度计（V-750）：日本Jasco 公司；酶标仪（EnSpire）：美国PerkinElmer 公司；液相色谱-质谱联用仪（Agilent 1200 HPLC/Agilent 6520 Q-TOF）：美国安捷伦公司。
1.3 方法
1.3.1 百香果皮酚类化合物提取与制备
总酚提取：百香果皮阴干粉碎，按照文献[12]建立的百香果皮总酚提取工艺，分别称取三产地4 g 百香果皮粉，溶于70%乙醇溶液，在料液比1∶40（g/mL）条件下超声30 min 后，冷凝回流90 min。经抽滤、真空浓缩，吹干得粗提物浸膏。纯化：用超纯水溶解所得百香果皮粗提物浸膏，用石油醚、氯仿、乙酸乙酯和正丁醇依次萃取，所得正丁醇部分萃取液经真空抽滤后，过AB-8 大孔树脂层析柱，分别用水、40%乙醇溶液、70%乙醇溶液洗脱，洗脱液旋蒸、吹干，得四川（SC）、广西（GX）、福建（FJ）三产地分析物，用作成分及抗氧化活性分析。
1.3.2 百香果皮中总酚含量测定
采用Folin-Ciocalteau 法[13]测定总酚含量，以没食子酸为标准品绘制标准曲线，得到没食子酸标准曲线回归方程：y=0.131 8x+0.047 2，R2=0.999 2，以每克百香果皮干重中所含没食子酸当量（mg GAE/g DW）表示总酚含量。
1.3.3 百香果皮中酚类成分的液相色谱-质谱联用（liquid chromatography-mass spectrometry，LC-MS）分析
样品溶液制备：用甲醇溶解1.3.1 中纯化后样品，以3 000 r/min 离心10 min，过0.22 μm 滤膜备用。色谱条件为色谱柱：Athena C18（4.6 mm×250 mm，5 μm）；柱温30 ℃；流动相：A 相为乙腈，B 相为0.1%甲酸水；流速1 mL/min；进样量3 μL；扫描范围200～600 nm；信号通路：210、254、270 nm。洗脱程序：0～5 min，3%～10%A；5～10 min，10%～11% A；10～25 min，11% A；25～35 min，11%～14% A；35～45 min，14%～100% A。质谱条件：电喷雾电离源；离子源温度300 ℃，正离子模式检测；扫描范围m/z：80～2 000 ；锥孔电压30 V。化合物鉴定：通过比照标准品、查阅文献和数据库（HMDB https：//hmdb.ca/）进行鉴定。
1.3.4 百香果皮中酚类成分含量测定
用荭草素、牡荆素和芦丁配制成浓度为62.50 μg/mL的混合标准品溶液后等梯度稀释成6 份，按照1.3.3液相色谱与质谱条件进样，以标准品实际浓度为横坐标，各标准品峰面积为纵坐标，得到各标准品标准曲线和回归方程，荭草素：y=562 410x+415 498 （R2=0.999 0），牡荆素：y=669 518x+527 751（R2=0.999 2），芦丁：y=308 073x+40 140（R2=0.999 0），百香果皮中荭草素、牡荆素和芦丁含量以每克百香果皮干重中所含芦丁当量（μg RT/g DW）、荭草素当量（μg OR/g DW）和牡荆素当量（μg VI/g DW）表示。
1.3.5 百香果皮体外抗氧化能力分析
1.3.5.1 DPPH 自由基清除能力测定
参考Polatoglu 等[14]的方法，用甲醇配制0.1 mmol/L的DPPH 工作液及样品和阳性对照BHT 溶液，分别吸取100 μL DPPH 工作液与100 μL 待测样品加入96 孔板，混匀，室温25 ℃避光反应30 min，在517 nm 处测定吸光度。以BHT 为阳性对照代替样品按照以上步骤测定吸光度。DPPH 自由基清除率（W1，%）计算公式如下。
式中：A0 为空白对照的吸光度；A1 为样品与DPPH溶液混合后的吸光度；A2 为样品溶液与甲醇混合后的吸光度。所得结果用DPPH 自由基半数清除浓度（SC50，μg/mL）表示。
1.3.5.2 ABTS+自由基清除能力测定
采用Li 等[15]的方法并作适当调整，混合0.2 mL 7.4 mmol/L ABTS 溶液与0.2 mL 2.6 mmol/L K2S2O8 溶液，置于黑暗室温条件下反应12 h 后用无水甲醇稀释为工作液，直至其在紫外可见分光光度计下测得吸光度为0.70±0.02。96 孔板中加入180 μL 工作液与20 μL Trolox 标准液，于734 nm 处测定吸光度，得标准曲线。以Trolox 标准溶液浓度为横坐标，吸光度为纵坐标绘制标准曲线，得到回归方程：y=-1.560 3x+0.699 7，R2=0.999 1，将样品吸光度代入标准曲线回归方程，计算其抗氧化能力，所得结果用Trolox 当量（mmol TE/g）表示。
1.3.5.3 铁离子还原/抗氧化能力（ferric ion reducing antioxidant power，FRAP）测定
参考Benzie 等[16]的方法并进行适当调整，将醋酸钠、TPTZ 溶液（40 mmol/L）和FeCl3·6H2O（20 mmol/L）溶液按照体积比10∶1∶1 充分混合后得到FRAP 工作液，使用超纯水配制100 mmol/L FeSO4·7H2O 母液。96 孔板中加入180 μL FRAP 工作液与20 μL FeSO4·7H2O 溶液充分混合均匀后，于593 nm 处测定吸光度，以Fe2+浓度为横坐标，吸光度为纵坐标绘制标准曲线，得到回归方程：y=1.639 7x+0.068 4，R2=0.999 7。将样品吸光度代入标准曲线回归方程，计算其FRAP 值，所得结果用Fe2+当量（mmol Fe2+/g）表示。
1.3.5.4 自由基抑制能力测定
乳状液中的亚油酸能自动氧化生成自由基，从而与β-胡萝卜素反应使其颜色变浅。在抗氧化剂存在时，亚油酸氧化速率减慢，自由基生成数目变少。通过β-胡萝卜素-亚油酸法测定样品自由基抑制能力，参照文献[17]的方法，稍加改进，用氯仿分别配制0.01 g/mL β-胡萝卜素、0.01 g/mL 亚油酸、0.2 g/mL 吐温40 溶液各5 mL。吸取0.02 mL β-胡萝卜素氯仿溶液、0.04 mL 亚油酸氯仿溶液、0.25 mL 吐温40 氯仿溶液于三角瓶中，超纯水定容至130 mL，混匀，无明显油状液滴，得β-胡萝卜素-亚油酸工作液。取1 mL 工作液加入0.2 mL 不同浓度样品的甲醇溶液，420 nm 下测吸光度A，50 ℃恒温水浴120 min 后测吸光度A1，另取不添加β-胡萝卜素混合溶液为空白，测其吸光度A0。自由基抑制率（W2，%） 计算公式如下，结果用自由基半抑制浓度（IC50，mg/mL）表示。
1.4 数据处理
所有试验平行3 次，结果用平均值±标准差表示，以Origin 绘图。质谱数据由Mass Hunter Analysis B.06.00 软件分析，使用SPSS 19.0 进行单因素差异显著性分析和抗氧化试验数据处理，采用Pearson 法进行相关性分析。
2 结果与分析
2.1 百香果皮中总酚含量测定结果
三产地百香果皮总酚含量见图1。
图1 三产地百香果皮总酚含量
Fig.1 Total phenolic content of P.edulis Sims peel from three producing areas
小写字母不同表示组间差异显著（P＜0.05）。
从图1 可以看出，三产地百香果皮总酚含量丰富，四川、广西和福建百香果皮总酚含量分别为（20.51±0.56）、（20.15±2.20）、（15.89±0.57）mg GAE/g DW。Domínguez-Rodríguez 等[11]测定哥伦比亚地区紫皮百香果（P.edulis Sims）果皮总酚含量为24.96 mg GAE/g DW，甜果西番莲（P.ligularis Juss）果皮和厄尔多瓜地区黄金百香果（P.edulis Sims flavicarpa） 果皮中总酚含量分别为5.08、8.34 mg GAE/g DW。Samyor 等[18]报道了阿鲁纳恰尔邦地区紫皮百香果皮总酚含量为2.58 mg GAE/g DW。百香果产地、采收期或处理方式不同可能是其总酚含量出现差异的原因。
2.2 百香果皮中酚类成分的LC-MS 鉴定结果
三产地百香果皮总离子流图见图2，酚类化合物鉴定结果见表1。
表1 三产地百香果皮酚类成分鉴定结果
Table 1 Identification of phenolic compounds in P.edulis Sims peel from three producing areas
注：+代表该样品含有此化合物，-代表该样品不含有此化合物。
编号 化合物名称 保留时间/min 分子母离子 离子碎片 分子式 SC GX FJ 1鞣花酸 12.56 303.107 1 285、268、261、245、229 C14H6O8 +--2 3，4'，7-三羟基黄酮 14.16 271.118 4 255、253、227、199、171、133、121、91 C15H10O5 + + +3 芥子酸-O-己糖 16.75 387.201 3 225、207、209、192、181 C17H22O10 +--4荭草素 25.56 449.108 1 431、413、395、383、299、287、243 C21H20O11 + + +5 Derhamnosylmaysin 31.44 431.190 6 395、321、255、85 C21H18O10 +-+6牡荆素 35.84 433.114 9 415、397、379、337、313、295、283、271 C21H20O10 + + +7芦丁 38.12 611.160 2 433、303、285、257 C27H30O16 + + +
图2 三产地百香果皮质谱图
Fig.2 Mass spectrogram of P.edulis Sims peel from three producing areas
a.产地四川；b.产地广西；c.产地福建。编号1～7 代表不同化合物。
如图2 和表1 所示，从三产地百香果皮中共鉴定出2 种酚酸和5 种黄酮类化合物。具体为四川百香果皮样品中鉴定出7 个酚类化合物，广西百香果皮样品中鉴定出4 个黄酮类化合物，福建百香果皮样品中鉴定出5 个黄酮类化合物。
保留时间为12.56 min 时，化合物1 分子离子峰[M+H]+为m/z 303.107 1，二级质谱碎片符合文献[11]中提到的裂解规律，推测其为鞣花酸。保留时间为14.16 min时，化合物2 分子离子峰[M+H]+为m/z 271.118 4，符合文献[19]的质谱数据，推测其为3，4'，7-三羟基黄酮。保留时间为16.75 min 时，化合物3 分子离子峰[M+H]+为m/z 387.201 3，离子碎片符合文献[19]中的裂解规律，推断其为芥子酸-O-己糖。保留时间为25.56 min时，化合物4 分子离子峰[M+H]+为m/z 449.108 1，离子碎片与标准品、文献[20]的结果一致，确定其为荭草素。保留时间31.44 min 时，化合物5 的准分子离子峰[M+H]+为m/z 431.190 6，离子碎片与数据库描述一致，因此推测其为Derhamnosylmaysin。保留时间为35.84 min时，化合物6 分子离子峰[M+H]+为m/z 433.114 9，离子碎片与标准品的裂解规律一致，鉴定其为牡荆素。保留时间为38.12 min 时，化合物7 分子离子峰[M+H]+为m/z 611.160 2，二级质谱裂解规律与标准品、文献[21]的结果一致，因此确定其为芦丁。
三产地百香果皮酚类化合物种类不同，该结果与Yang 等[22]发现不同产地山楂含有不同酚类化合物的研究结果一致。从四川百香果皮中检测出的酚类化合物数量多于广西和福建样品，其中化合物1 和3 是四川百香果皮的特有多酚。Zhang 等[23]研究发现紫外线能够促进植物体内酚类化合物的合成与积累，四川百香果栽培区海拔高于其他两地，海拔越高紫外线越强，这可能是四川百香果皮酚类化合物多于广西和福建样品的原因。
2.3 百香果皮中酚类成分含量测定结果
三产地百香果皮共有酚类化合物（荭草素、牡荆素和芦丁）含量测定结果见表2。
表2 三产地百香果皮3 种酚类化合物含量测定结果
Table 2 Content of three phenolic compounds in P.edulis Sims peel from three producing areas
注：同列不同小写字母表示组间差异显著（P＜0.05）。
样品 荭草素含量/（μg OR/g DW）芦丁含量/（μg RT/g DW）SC 0.79±0.05a 0.16 ±0.01a 9.01±1.05a GX 0.35±0.03b 0.05±0.01b 8.35±0.84a FJ 0.33±0.04b 0.04±0.01b 5.03±0.33b牡荆素含量/（μg VI/g DW）
由表2 可知，四川百香果皮中荭草素、牡荆素和芦丁含量最高，分别为（0.79±0.05）μgOR/gDW、（0.16±0.01）μg VI/g DW 和（9.01±1.05）μg RT/g DW。四川和广西百香果皮芦丁含量差异不显著（P＞0.05），但显著高于福建百香果皮中芦丁含量（P＜0.05），三产地芦丁含量均高于Barbosa 等[24]研究得到的巴西产黄金百香果皮的芦丁含量（0.04 μg RT/g FW）。四川百香果皮中荭草素含量显著高于广西和福建（P＜0.05），但福建和广西百香果皮荭草素含量差异不显著（P＞0.05），三产地荭草素含量均高于紫皮百香果叶中荭草素含量（0.13 μg OR /g DW）[25]；四川百香果皮中牡荆素含量显著高于广西、福建百香果皮和紫皮百香果叶中牡荆素含量（0.07 μg VI/g DW）[25]，福建和广西百香果皮中牡荆素含量差异不显著（P＞0.05）。酚类化合物的共轭结构可以保护植物免受紫外线的伤害，因此紫外线能够促进酚类化合物的积累[26]。四川地区纬度高，光照时间长，且百香果栽培区海拔约1 380 m，高于广西（100 m）、福建（652 m）百香果栽培区的海拔，长时间紫外线照射可能是四川样品积累更高含量酚类化合物的原因，但各产地酚类化合物含量差别还需综合考虑降雨、温度等因素影响。
2.4 百香果皮抗氧化能力分析
三产地百香果皮抗氧化能力结果见图3。
图3 三产地百香果皮抗氧化能力
Fig.3 Antioxidant activities of P.edulis Sims peel from three producing areas
A.DPPH 自由基清除能力的SC50；B.ABTS+自由基清除能力；C.铁离子还原/抗氧化能力；D.自由基抑制能力的IC50。小写字母不同表示组间差异显著（P＜0.05）。
2.4.1 百香果皮DPPH 自由基清除能力分析
由图3A 可知，四川、广西和福建百香果皮均具有DPPH 自由基清除能力，差异显著（P＜0.05）。四川百香果皮多酚提取物表现出最强DPPH 自由基清除能力，SC50 为57 μg/mL；广西样品DPPH 自由基清除能力（SC50=63 μg/mL）次之；福建样品DPPH 自由基清除能力相对较弱，SC50 为102 μg/mL。Domínguez-Rodríguez等[11]研究发现哥伦比亚地区紫皮百香果皮DPPH 自由基清除能力的SC50 为32.93 μg/mL，高于本试验百香果皮的DPPH 自由基清除能力，而本试验三产地百香果皮DPPH 自由基清除能力均高于Cao 等[27]所测广西紫皮百香果皮醇提物DPPH 自由基清除能力（SC50=29.6 mg/mL），结果差异可能与百香果产地、采收时间和处理方式不同有关。
2.4.2 百香果皮ABTS+自由基清除能力分析
由图3B 可知，四川百香果皮ABTS+自由基清除能力最强，为0.97 mmol TE/g，广西百香果皮ABTS+自由基清除能力为0.94 mmol TE/g，略低于四川样品（P＞0.05）。福建百香果皮ABTS+自由基清除能力相对四川、广西样品较弱（0.74 mmol TE/g）。三产地百香果皮ABTS+自由基清除能力存在一定差异，但均高于巴西栽培Passiflora setacea 西番莲籽的种籽油ABTS+自由基清除能力（0.308 μmol TE/g）[28]。
2.4.3 百香果皮FRAP 分析
由图3C 可知，三产地百香果皮均具有一定的铁离子还原/抗氧化能力，接近云南特色水果——香椿果（FRAP 值为1.24 mmol Fe2+/g）[29]。四川百香果皮铁离子还原/抗氧化能力最强，FRAP 值为0.71 mmol Fe2+/g，高于广西百香果皮铁离子还原/抗氧化能力（FRAP 值为0.69 mmol Fe2+/g），但差异不显著（P＞0.05）。四川和广西百香果皮铁离子还原/抗氧化能力显著高于福建百香果皮铁离子还原能力（FRAP 值为0.34 mmol Fe2+/g）（P＜0.05）。
2.4.4 百香果皮自由基抑制能力分析
由图3D 可知，三产地百香果皮均可抑制自由基产生从而降低亚油酸氧化速率，但效果低于阳性对照BHT（IC50=0.08 mg/mL）。三产地百香果皮自由基抑制能力差异显著（P＜0.05），该结果与DPPH 自由基清除能力结果一致。四川百香果皮的IC50 值最小，约为4.99 mg/mL，表现出较强抗氧化能力，广西百香果皮次之（IC50=6.50 mg/mL），福建百香果皮抗氧化能力较弱，IC50 值为7.39 mg/mL。
研究证明酚类化合物种类与含量影响其生物学活性[30]，三产地百香果皮抗氧化活性差异可能与各产地酚类化合物种类、含量不同有关。因此进一步开展酚类物质与抗氧化活性的相关性分析，以确定关键活性酚类化合物。
2.5 百香果皮酚类物质与抗氧化活性相关性分析
百香果皮酚类物质含量与抗氧化活性相关性分析结果见表3。
表3 酚类物质含量与抗氧化活性相关性分析
Table 3 Correlation analysis of phenolic compounds content and antioxidant activities
注：* 表示相关性显著（P<0.05），** 表示相关性极显著（P<0.01）。
自由基抑制能力总酚含量 1 0.588 0.667 1.000**-0.999** 0.997** 1.000**-0.824*荭草素含量 1 0.995** 0.586-0.631 0.651 0.574-0.943**牡荆素含量 1 0.666-0.707 0.725 0.654-0.972**芦丁含量 1-0.998** 0.997** 1.000**-0.870*DPPH 自由基清除能力 1-1.000**-0.997** 0.854*ABTS+自由基清除能力 1 0.995**-0.867*铁离子还原/抗氧化能力 1-0.814*自由基抑制能力 1项目 总酚含量 荭草素含量 牡荆素含量 芦丁含量 DPPH 自由基清除能力ABTS+自由基清除能力铁离子还原/抗氧化能力
由表3 可知，总酚含量与DPPH、ABTS+自由基清除能力和铁离子还原/抗氧化能力呈极显著相关（P＜0.01），与自由基抑制能力显著相关（P＜0.05），表明总酚含量对三产地样品发挥抗氧化能力贡献大，这与Saravanan等[31]发现总酚对百香果皮抗氧化能力起重要作用的结果一致。芦丁含量与DPPH、ABTS+自由基清除能力和铁离子还原/抗氧化能力呈极显著相关（P<0.01），与自由基抑制能力显著相关（P<0.05），说明芦丁是百香果皮总多酚中发挥抗氧化作用的关键化合物。荭草素、牡荆素与DPPH、ABTS+自由基清除能力和铁离子还原/抗氧化能力呈不显著相关（P>0.05），表明荭草素、牡荆素对百香果皮自由基清除能力和铁离子还原能力无明显贡献，可能是因为三产地百香果皮中荭草素、牡荆素含量远低于芦丁含量，分别只是芦丁含量的8.77%和1.76%，因此抗氧化能力不明显；同时百香果皮中存在未知酚类化合物及其相互作用，可能会对荭草素、牡荆素发挥抗氧化能力产生影响。
3 结论
三产地百香果皮均含有酚类化合物且表现出较好的抗氧化活性。从四川百香果皮中分离鉴定出7 个酚类化合物，福建5 个，广西4 个，其中，四川百香果皮含有2 个特有多酚：鞣花酸和芥子酸-O-己糖。三产地百香果皮均含有一定量的荭草素、牡荆素和芦丁，四川百香果皮芦丁含量最高，广西百香果皮芦丁含量与四川样品芦丁含量差异不显著（P>0.05），福建、广西百香果皮中荭草素和牡荆素含量差异不显著（P>0.05）。相比于广西、福建，四川百香果栽培区日照时间长、海拔高，推测四川百香果受到较强紫外线照射导致果皮积累了更丰富的酚类化合物。三产地百香果皮多酚提取物均表现出较好体外抗氧化能力，但表现出产地差异。相关性分析显示，总酚对百香果皮发挥抗氧化能力贡献极高，芦丁是其中的关键活性化合物。以上研究结果表明，我国四川、广西和福建百香果皮均是酚类化合物的绿色优质来源，四川百香果皮在酚类成分含量和抗氧化活性上更具特色。针对各产地百香果皮酚类成分及活性差异，可根据产业需求选择符合要求的产地样品。研究结果为百香果皮开发为功能性食品或天然抗氧化剂提供科学数据，所确定的关键活性化合物对百香果皮相关产品深加工和精准开发具有重要指导意义。
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