大豆异黄酮（soybean isoflavones，SIF）是豆科植物生长过程中产生的一种黄酮类生物活性物质，大豆中的SIF 含量约为1.0 mg/g～1.5 mg/g[1]。大量研究表明，SIF具有抗氧化、抑癌、类雌激素、增强免疫力以及预防骨质疏松症等生理活性和功能[2-3]，在食品和药品领域受到广泛关注。SIF 在大豆中的存在形式有两种：游离态的苷元型（占大豆中提取异黄酮总量的2%～3%）和结合态的糖苷型（占97%～98%）[4-5]。结合态的SIF 很难被机体吸收利用，只有转化为游离态的SIF 才具备较高的生物活性[6]。因此，提高SIF 由糖苷型向苷元型的转化，使其更好地被人体吸收和利用，对于提高其在体内的生物活性至关重要。
目前转化SIF 的方法有酸水解、碱水解、Smith 水解、酶解和微生物发酵法等[7]。酸水解法虽然成本低、技术简单，但存在副反应发生和产物不稳定等弊端；碱水解法转化率低，且获得的SIF 苷元不稳定，易降解；Smith 水解法反应条件温和，但苷元回收率低且操作较为复杂；酶解法反应体系简单，专一性强，条件温和，且产物稳定、效率高，因此得到较好应用，但商业β-葡萄糖苷酶的价格较贵，且不易回收利用，在实际应用中受成本限制，并不适于大规模工业生产。相比前4 种方法，微生物发酵法具有无污染、酶活性高、转化率高、成本低，且微生物繁殖周期短，可以实现工业化等优点[8]，已被广泛应用于SIF 转化。本文就SIF 转化的微生物发酵法的相关研究特别是近些年的进展进行综述，重点对不同发酵菌种的转化效率、存在问题及相应工艺条件进行分析和概述，旨在为深入研究SIF 的微生物转化及开发新型功能性食品提供参考。
1 SIF 的结构及代谢转化
SIF 为黄酮类化合物，其分子结构与内源性雌激素类似，均为3-苯并吡喃酮[2]（见图1），且能够与雌激素受体相互作用，故而又被称作植物雌激素。迄今为止，已从大豆中分离出12 种SIF，主要分为三大类：染料木素类、大豆素类和大豆黄素类，其中染料木素（genistein）、大豆素（daidzein）和大豆黄素（glycitein）为苷元型，其它则为糖苷型，包括染料木苷类、大豆苷类和大豆黄苷类[5]（见表1）。
表1 大豆异黄酮的种类及存在形式
Table 1 Types and existing forms of soybean isoflavones
异黄酮种类 形式 取代基R1 R2 R3染料木素 苷元型 —OH染料木苷 糖苷型 —OH乙酰基染料木苷 —OH —COCH3丙二酰基染料木苷 —OH —COCH2COOH大豆素 苷元型大豆苷 糖苷型乙酰基大豆苷 —COCH3丙二酰基大豆苷 —COCH2COOH大豆黄素 苷元型 —OCH3大豆黄苷 糖苷型 —OCH3乙酰基大豆黄苷 —OCH3 —COCH3丙二酰基大豆黄苷 —OCH3 —COCH2COOH
图1 大豆异黄酮的分子结构
Fig.1 Molecular structures of soybean isoflavones
a 大豆异黄酮基本结构式（骨架结构式） b 大豆异黄酮苷元结构式 c 大豆异黄酮糖苷结构式
机体摄入SIF 后其被吸收途径主要有两种：小肠可直接吸收脂溶性的异黄酮苷元，而水溶性的糖苷异黄酮则需要进一步被葡萄糖苷酶水解为游离态苷元，使活性得到充分发挥，再被人体所吸收[9]。自然状态下，糖苷型异黄酮的含量远高于游离态的苷元，极大限制了SIF 的活性价值，但可以通过水解的方式使SIF糖苷键裂解，获得SIF 苷元，从而大大提高其吸收率和生物学活性[10]。SIF 糖苷的水解可分成以下3 个步骤：（1）丙二酰基葡萄糖苷型转化为乙酰基葡萄糖苷型；（2）乙酰基葡萄糖苷型转化为β-葡萄糖苷型；（3）β-葡萄糖苷型转化为游离态的SIF 苷元[11]（见图2）。
图2 大豆异黄酮生物转化示意图
Fig.2 Biotransformation of soybean isoflavones
在微生物发酵过程中，通过分解酶的作用，可裂解糖苷型异黄酮的糖苷键，释放出葡萄糖基和苷元，具体为葡萄糖基R3 位置的丙二酰基乙酰化为乙酰基，乙酰基再转化为H，最后在分解酶的作用下，脱去整个葡萄糖基，形成相应的苷元型SIF[2]。
大豆中天然存在内源性异黄酮水解酶，但只可部分水解SIF，且其酶活较低，限制了豆制品中SIF 的吸收和活性。外源性水解SIF 糖苷的酶包括β-葡萄糖苷酶、α-半乳糖苷酶、葡萄糖酸酶等，其中，β-葡萄糖苷酶与糖苷型异黄酮的β-1，6 糖苷键匹配度最高，且水解SIF 的效果最佳[12]。因此，提高β-葡萄糖苷酶的活性，是转化SIF 研究中一个非常重要的目标。
利用微生物发酵过程中产生的各种水解酶可高效转化SIF，特别是具有高活性β-葡萄糖苷酶的微生物发酵，可使SIF 由糖苷型转化为苷元型，极大提高SIF的吸收率和生物活性。目前，自然界中已发现的可发酵转化SIF 的微生物主要有乳酸菌、霉菌、酵母菌等。
2 不同菌株对SIF 的转化
2.1 乳酸菌对SIF 的转化
乳酸菌是指一类能够通过发酵碳水化合物产生乳酸的细菌。绝大部分乳酸菌对人体有益，不仅能帮助机体消化吸收，还具有一定的生理活性功能，在人体中不可或缺。乳酸菌广泛存在于自然界中，其中能发酵转化SIF 的菌种主要为双歧杆菌和乳酸杆菌。
2.1.1 双歧杆菌
Raimondi 等[13]研究了双歧杆菌属8 个不同菌种下的22 个菌株，发现其中链状双歧杆菌MB116（B.adolescentis MB116）在生长稳定期早期即显示出最高酶活，培养7 d 后大豆苷水解率可达100%，苷元含量增加了97%。此外，有关双歧杆菌Bb-12 发酵豆浆的研究表明，该菌株培养底物中的SIF 苷元浓度从起初的8.2 mg/mL 增加到56.5 mg/mL，表现出很强的转化能力，同时相关研究发现动物双歧杆菌（B.animalis），长双歧杆菌（B.longum-a）和长双歧杆菌（B.pseudolongum）能引起异黄酮丙二酰基、乙酰基和β-葡萄糖苷水解形成苷元，苷元含量从发酵前的8%增加到50%，并能将其中的大豆苷原转化为雌马酚[14-15]，大大提高产品的营养价值。
2.1.2 乳酸杆菌
嗜酸乳杆菌和植物乳杆菌时常用的乳酸杆菌属发酵菌种。Chen 等[16]通过评价4 种不同乳杆菌和双歧杆菌对豆奶异黄酮的水解作用，发现利用任何一种菌株发酵豆奶，SIF 的水解均有显著增加，苷元含量从起初的36%增加到90%以上。而有关乳酸乳杆菌BB-12（B. lactis BB-12）产酶研究表明，在MRS 培养基中37 ℃培养18 h 后，其β-葡萄糖苷酶活性是其他乳酸菌的287 倍，酶活高达20.1 U/mg[17]。同时，有研究发现[18]，以解淀粉乳杆菌L6（L.amylolyticus L6）的菌株发酵豆腐黄浆水，经过36 h 发酵后，苷元异黄酮达37%，染料木素含量是发酵前的35.3 倍。
相比其他乳酸杆菌，植物乳杆菌转化SIF 的能力更为突出。黄玉军等[19]从人源乳酸菌中筛选出β-葡萄糖苷酶目标菌株植物乳杆菌58（L.plantarum 58），其发酵豆乳（最佳发酵条件：糖含量5.8%，温度38.1 ℃，时间9.8 h，接种量3.8%[20]）产SIF 苷元能力是原豆乳的8 倍以上，此外，该菌株无论是从发酵末活菌数、产酸速率和持水力方面均显著优于其他菌株。另有研究显示，当利用植物乳杆菌在最佳工艺条件（温度45.0 ℃、时间17 h、接种量5%）下发酵豆浆时，游离型异黄酮的产量增加到132.8 μg/mL[21]；而利用其发酵复合豆乳饮料时，可使豆乳中游离型异黄酮含量显著升高[22]。
2.1.3 其他乳酸菌种
有研究利用乳酸乳球菌乳脂亚种[23]、鼠李乳糖杆菌CRL981（L.rhamnosus CRL981）[24]、植物乳杆菌00144（L.plantarum 00144）、德氏乳杆菌乳酸亚种（L.delbrueckii 01181）、短双歧杆菌K-101（B. breve K-101）和嗜热双歧杆菌00748（B.thermophilum 00748）等乳酸菌种对豆奶等进行发酵转化SIF，取得较好的效果[25]，大豆苷和染料木素含量是发酵前的7 倍。
由此可见，当以链状双歧杆菌、乳酸乳杆菌BB-12等乳酸菌为发酵菌时，除了具有较高的转化率，还可直接用于食品的发酵，节省了分离纯化水解酶的工序和成本，是较为理想的发酵菌株。
2.2 霉菌对SIF 的转化
霉菌是能形成分枝菌丝的一类真菌，广泛存在于自然界中。目前，用于转化SIF 的菌种主要有两种：黑曲霉和米曲霉。但是，由于大多数霉菌的生长过程中同时能产生有毒有害物质，因此更多的是利用霉菌产的β-葡萄糖苷酶转化SIF。
2.2.1 黑曲霉
有研究使用黑曲霉对豆粕进行发酵，发现其在最佳发酵条件下的大豆苷和染料木苷的转化率分别为81.8%，83.6%[26]。而有关黑曲霉β-葡萄糖苷酶水解豆浆的研究表明，在最佳水解条件（加酶量0.005 6 U/mL，反应时间1.64 h，温度53.8 ℃）下，大豆苷、大豆黄素、染料木素的浓度分别为（39.4±1.4）、（4.6±0.5）、（45.8±2.1）μg/mL[27]。此外，研究发现黑曲霉β-葡萄糖苷酶相比于酸和苦杏仁β-葡萄糖苷酶水解转化SIF 的能力更强，50 ℃孵育2 h 后，其酶活仅下降8%，具有一定的耐热性[28]。
2.2.2 米曲霉
相比黑曲霉，本身就是食品级菌种的米曲霉则可以直接用于发酵转化SIF，因此具有更好的使用前景。以米曲霉3042 转化大豆异黄酮，研究显示其在酶活力最高的发酵条件下，SIF 转化率可达90%[29]；以米曲霉O3（A. oryzae O3）产SIF 糖苷酶，发现其酶活性可达388.6 U/mL[30]。
2.2.3 其他霉菌
除了黑曲霉和米曲霉外，研究者们也使用了其他的霉菌进行转化SIF 研究，例如利用拟青霉属J18[31]的β-葡萄糖苷酶水解SIF，该酶不仅在50 ℃8 h 仍保持95%的活性，并且经4 h 水解作用后，可将93%的大豆苷、染料木苷、大豆黄苷转化为相应的苷元型。各种霉菌对SIF 的转化效果见表2。
表2 各种霉菌对SIF 的转化效果
Table 2 Soybean isoflavones-converting effect of various molds
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由表2 可知，相比转化率较低，转化温度较高的黑曲霉，米曲霉转化温度更低，能耗小，且转化率更高，同时将其直接用于食品的安全性更高。虽然犁头霉菌、总状毛霉和里氏木霉的转化率较高，转化时间更短，但是相比能直接用于食品发酵的米曲霉而言，它们都需先提取出用于转化的酶，将无法避免繁冗的工艺步骤和高额成本。
就霉菌发酵转化SIF 而言，虽然其提取的β-葡萄糖苷酶具有较高活性，但只有少数菌株可直接用于食品发酵，大部分需要通过提纯分离的方式将酶提出后再用于转化SIF。因此使用霉菌发酵转发SIF 时，需要充分考虑其应用于食品的安全性，及其转化率和使用成本，尽可能降低霉菌对产品的负面影响。
2.3 酵母菌对SIF 的转化
酵母菌是一种良好的发酵菌种，广泛分布在自然界中，但有关酵母菌转化SIF 的研究相对较少。利用酵母菌种（Z.rouxii AS 1.188）进行豆豉的前发酵及后发酵研究显示，前发酵最佳工艺条件为温度52 ℃，氨基酸态氮质量分数0.79 g/100 g，发酵时间10 d，最终产物中游离型SIF 的含量为684.9 μg/g，后发酵最佳工艺条件则为接种量1%、加盐量6%、发酵时间3 d[37]。
2.4 其他菌种对SIF 的转化
除了乳酸菌、霉菌、酵母菌等常见发酵菌种外，其他一些菌种也被用于发酵转化SIF 的研究，包括斯奈克氏峻AUH-JLR41（Slackia sp.AUH-JLR41）和梭菌属菌AUH-JLR23（Clostridium sp.AUH-JLR23）[38]，以及利用蛹虫草SN-18（Cordyceps militaris SN-18）发酵黄浆水[39]，详情见表3。
表3 其他菌株对SIF 的转化效果
Table 3 Soybean isoflavones-converting effect of other strains
菌株 最佳发酵工艺 转化效果 文献蛹虫草SN-18（Cordyceps militaris SN-18）5 mL 菌株种子，100 mL 黄浆水，25 ℃，120 r/min，摇瓶培养6 d 大豆素、大豆黄素、染料木素分别是发酵前的19.5 倍、15.5 倍、17.7 倍[39]海洋拟诺卡氏菌株（HY-G Nocardiopsis sp．HY-G）培养基：高式一号培养基，1 g/100 mL 蔗糖，0.03 g/100 mL 硫酸铵，2.00 mg/L 诱导物，工艺条件：培养装液量150 mL/250 mL，起始pH8.0，培养温度40 ℃，摇瓶转速120 r/min，培养时间72 h 3 621 U/mL（对染料木素）、4 862 U/mL（对大豆苷元）[40]解淀粉芽孢杆菌（Bacillus amyloliquefaciens）蛋白胨10.0 g，酵母膏5.0 g，NaCl 3.0 g，Mandels 微量元素溶液（1 000×），pH 值自然，蒸馏1 000 mL，37 ℃，培养48 h大豆苷水解率53.65%、染料木苷水解率48.80%[41]芽孢杆菌ZL-110（Bacillus subtilis ZL. 110）培养基：麸皮7.5 g、蛋白胨5 g、NaCl 1.25g、MgSO4 0.2 g、KH2PO4 5 g、水1 000 mL，pH7.0，温度37 ℃，工艺条件：pH7.0，温度50 ℃，150 r/min 摇床培养38 h～44 h酶活0.28 U/mL [42]素食者肠道菌LJ-Q2 培养基pH8.0、培养温度38 ℃、培养时间38 h 酶活1.70 IU/mL、转化率39.4% [43]纳豆菌糖苷酶 水解温度40 ℃，水解时间3 h，底物质量浓度2 mg/mL，酶与底物体积比2∶1 84.6% [44]裂褶菌β-葡萄糖苷酶（Schizophyllum commune Fr.）底物浓度15 g/100 mL，温度50 ℃，转化时间20 h 大豆苷转化率99.1%、染料木苷转化率98.6%[45]
随着基因工程技术的不断发展，将编码高活性β-葡萄糖苷酶的基因导入宿主菌，以此转化SIF，此类技术为提高SIF 生物活性提供了新方向。Horii 等[46]从重组米曲霉中分离出一种β-葡萄糖苷酶，其在发酵液中酶浓度高达960 mg/L，为酿酒酵母发酵液的20 倍，并且该酶对于水解糖苷型SIF 效果显著，甚至能将一些不溶性糖苷型SIF 转化为苷元。王锐丽[47]通过基因重组得到重组酶Te-BglA，在80 ℃下酶解大豆粉后，大豆黄素和染料木素的产量相比普通菌种转化率有很大提升，分别达到35.9 mg/g 和59.1 mg/g。另外，有研究通过构建编码雌马酚合成关键酶基因的表达载体，得到工程菌株酿酒酵母BY4741，该菌株具有很高的生物转化能力，不仅能有效表达外源基因，还能将SIF 代谢中间体二氢大豆苷元转化为雌马酚[48]。
根据相关研究结果，虽然很多菌株都有转化SIF的能力，但相比乳酸菌等常见菌种，其转化能力往往较低，同时其运用到食品工业的安全性还有待研究；工程菌虽然具有高度的专一性和极高的转化率，但是以工程菌株为发酵菌和使用联合发酵技术发酵时，其菌株培养和菌株的稳定性保护成本较高，大大限制了其在实际生产中的应用。
3 多种菌种联合发酵
微生物之间存在互补关系，一般情况下，将几种大豆异黄酮高转化菌混合使用能产生优于单菌发酵的效果。有研究将LJ-Q2 菌种和固定化β-葡萄糖苷酶进行耦合发酵，结果显示，SIF 苷元转化率达76.8%[49]。按不同接菌量将3 种不同的乳酸菌复合对豆腐黄浆水进行发酵，结果发现，复合菌发酵黄浆水后苷元型SIF的含量比单菌株发酵增加得更为显著[50]。另外，以4 种不同的乳杆菌和双歧杆菌37 ℃发酵48 h 对豆奶中异黄酮水解，发现副干酪乳杆菌和长双歧杆菌共同发酵豆奶12 h 后，表现出更好的异黄酮水解潜力（奥蒂诺-沙阿指数）和更高的β-葡萄糖苷酶活性[16]。
由于微生物间除了互补作用，还可能存在不利于联合发酵的拮抗作用和竞争作用，因此除了联合发酵提高SIF 转化率的研究外，也有研究发现个别菌株联合发酵后转化率下降。研究显示，植物乳酸杆菌ATCC 8014、EM 菌和枯草芽孢杆菌ATCC 6633 单独发酵7 d后，其苷元含量分别达52.1%、64.6%、40.8%，而将其混合发酵后，苷元含量只有42.5%～47.2%[51]。因此，使用联合发酵技术时，需要充分考虑到各菌株间的相互作用，合理搭配菌种和接种量，朝着对转化有利的方向进行控制。
4 结语
SIF 是一种具有高生物活性的大豆功能成分，由于自然状态下的SIF 主要以低活性的糖苷型存在，而高活性的苷元型很少，因此转化SIF 对于提高其生物活性极为重要。鉴于微生物发酵法转化SIF 具有无污染、酶活性高、转化率高、成本低等优点，对提高豆类发酵制品功能和营养特性具有重要意义，其发展应用未来前景大。在众多菌种中，乳酸菌转化SIF 的效率较高，且菌属安全，可直接用于食品发酵，节省了分离纯化水解酶的工序和成本，是较为理想的发酵菌株；同时工程菌种和多菌种联合发酵也是未来发展的一大方向。其中，植物乳杆菌58（L.plantarum 58）在最佳发酵条件（接种量3.8%，糖含量5.8%，温度38.1 ℃，时间9.8 h），苷元总量可达59.64 mg/L[20]。
目前，对于高效转化SIF 菌株的研究很多，并逐步向着工业化生产方向发展，但仍有很多问题需要解决：如何将现有高转化菌种运用到实际生产；如何筛选高效、可直接用于食品的发酵菌种，并明确该菌株的菌属和最佳发酵条件；如何高效、经济地分离纯化SIF，实现大规模工业化提取，解决传统提取方法富集率较低、成本高及选择性差等缺点；如何改善转化后SIF 苷元的适口性，进一步提高SIF 苷元的利用效率。
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