猴头菇（Hericium erinaceus）属担子菌门、担子菌纲、猴菌目、猴菌科、猴菌属，是一种珍贵的药食同源真菌[1]。相关研究表明猴头菇具有维护胃肠道健康[2]、免疫调节[3]、抗癌[4-5]、抗氧化[6]、降血糖[7]、降血脂[8]、神经保护[9-10]等多种生理功能。然而，目前对猴头菇功效成分的研究主要集中在多糖、蛋白质、多肽、漆酶和甾醇等方面，对酚类物质的研究报道相对较少。
植物多酚（polyphenols）是一种具有多元酚结构的次生代谢物，大量研究表明食用菌酚类物质具有抗氧化、抗肿瘤、抗病毒以及预防心血管疾病等作用，这些作用均与酚类物质的组成与结构有关[11-12]。Kawagishi等[13-15]从猴头菇内分离得到Hericenone A，Hericenone B，Hericenone C，Hericenone D，Hericenone E，Hericenone F，Hericenone G和Hericenone H 8种酚类物质，其中Hericenone A-C具有抑制宫颈癌细胞的作用；Ma等[16]从猴头菇子实体中分离得到Hericenone I和Hericene D，并证明这两种酚类物质对食道癌细胞EC109具有细胞毒性作用；胡潇文[17]从猴头菇菌丝体中分离得到Hericenone I和Hericene D，并证明这两种酚类物质具有免疫调节作用。目前，除了结构和功能明确的酚类物质Hericenone A-I外，猴头菇中其它大部分酚类物质的研究主要集中在总酚和总黄酮的含量与活性分析上，而对酚类物质的组分研究报道较少[18]。本试验在对猴头菇有机相提取物进行定性的基础上，采用超高效液相色谱－电喷雾质谱（ultra performance liquid chromatography-electro spray ionization-mass spectrometry，UPLC-ESI-MS）对猴头菇醇提物及其石油醚萃取相、氯仿萃取相、乙酸乙酯萃取相和正丁醇萃取相中的14种酚酸和12种黄酮进行定量分析，旨在为研究猴头菇酚类物质的构效关系和今后开展体内活性研究提供理论基础。
1 材料与方法
1.1 材料与试剂
猴头菇：中国林业栽培采集中心采集的猴头菌H99菌株（CFCC 83090）在 4℃的 PDA（potato dextros agar）培养基上保存，并在25℃下进行菌种活化，活化后的菌种接种于以60%桑枝、20%葛根渣、18.8%麦麸、1.0%硫酸钙、0.2%碳酸钙为基质制作的无菌接种袋中[19]。接种袋在温度23℃～25℃、相对湿度90%的条件下进行培养，待子实体成熟即可采收。
乙腈、甲酸、甲醇（均为色谱纯）、酚酸标准品、黄酮标准品（均为色谱纯）：美国Sigma公司；乙醇、石油醚、氯仿、乙酸乙酯、正丁醇（均为分析纯）：国药集团化学试剂有限公司。
1.2 仪器与设备
KQ-1000VDE型双频数控超声波清洗器：昆山市超声仪器有限公司；RE2000A旋转蒸发仪：上海亚荣生化仪器厂；Q Exactive超高效液相色谱-质谱联用仪[配有电喷雾离子源（ESI）和Xcalibur工作站]：美国Thermo公司；Acquity超高效液相色谱：美国Waters公司。
1.3 方法
1.3.1 猴头菇醇提物及其不同极性部位萃取物的制备
摘取新鲜的猴头菇子实体，切成小块于55℃的恒温干燥箱内干燥，恒重后粉碎过80目筛，即得猴头菇菌粉。将猴头菇菌粉（600 g）用10倍体积95%乙醇浸提2次，每次24 h。过滤分离残渣，合并两次滤液，减压浓缩，取1/5浸膏冻干得到醇提物（ethanol extraction，EE）。将剩余醇提物按 1∶20（g/mL）溶于蒸馏水中，依次用等体积石油醚、氯仿、乙酸乙酯、正丁醇于600 W超声功率下萃取1 h，每种溶剂重复萃取3次，合并提取液，减压浓缩得到石油醚萃取物（petroleum ether fraction，PEF）18.02 g、氯仿萃取物（chloroform fraction，CF）2.08 g、乙酸乙酯萃取物（ethyl acetate fraction，EAF）2.07 g、正丁醇萃取物（n-butanol fraction，NF）11.00 g。
1.3.2 样品前处理
酚酸类化合物样品制备：精确称量0.1 g～0.5 g样品于15 mL玻璃试管中，加入2 mL 1 mol/L NaOH，28℃摇床抽提2 h，加入500 μL 5 mol/L盐酸，随后加2 mL乙酸乙酯，离心后吸取乙酸乙酯相，重复3次。将乙酸乙酯收集到一起，氮气吹干。加0.5 mL甲醇溶解上机。
黄酮类化合物样品制备：精确称量50 mg样品于2 mL离心管中，加入1 mL甲醇；放水浴锅中65℃抽提4 h，12 000 r/min离心10 min后取上清液，等待上机。
1.3.3 标准溶液的制备
酚酸混合标准曲线的制备：取900 μL的水溶液于10 mL容量瓶中，依次加入原儿茶酸、没食子酸、苯甲酸、咖啡酸、香草酸、丁香酸、对香豆酸、香草醛、丁香醛、4-羟基苯甲酸、芥子酸、反式阿魏酸、氢化肉桂酸和反式肉桂酸标准品各10 mg，加水定容至10 mL，再用甲醇稀释10倍后即得浓度为100 μg/mL的标样储备液。再将储备液梯度稀释成 1/100、5/100、10/100、20/100、40/100、60/100、80/100、100/100 ng/mL 工作液备用。
黄酮混合标准曲线的制备：取900 μL 50%的甲醇溶液加入10mL容量瓶中，依次加入L-苯丙氨酸、儿茶素、表儿茶素、牡荆素、槲皮苷、杨梅素、木犀草素、槲皮素、芹菜素、柚皮素、山奈酚和异鼠李素标准品各10 mg，加50%的甲醇溶液定容至10 mL，再用50%甲醇水溶液稀释10倍后即得浓度为100 μg/mL的标准品储备液。再将储备液梯度稀释成1/1 000、5/1 000、10/1 000、20/1 000、40/1 000、80/1 000、160/1 000、320/1 000、500/1 000 ng/mL工作液备用。
1.3.4 超高效液相色谱条件
Waters HSS T3（50 mm×2.1 mm，1.8 μm）液相色谱柱；流动相A（0.1%乙酸-水溶液），流动相B（0.1%乙酸-乙腈）；梯度洗脱：10%A-90%B（0～2 min），60%A-40%B（2 min～9 min），10%A-90%B（9 min～10 min）；进样量为2 μL；柱温为40℃；检测波长280 nm。
1.3.5 质谱条件
采用美国Thermo公司的Q exactive高分辨质谱检测系统，电喷雾离子源，分析物在负离子同时扫描下以单离子检测模式进行分析；鞘气40 arb；辅助气10 arb；离子喷雾电压+3 000 V；温度350℃；离子传输管温度320℃。
1.4 数据处理
每个样品重复3次，数据采用Peakview 1.2和Analyst 1.6（ABSciex）统计分析，取平均值。采用 SPSS 21.0软件在P＜0.01水平进行ANOVA单因素方差分析。
2 结果与分析
2.1 酚类物质标准品色谱图及标准曲线信息
26种酚类物质标准品总离子流图见图1。没食子酸、原儿茶酸、咖啡酸、香草酸、丁香酸、对香豆酸、香草醛、4-羟基苯甲酸、丁香醛、芥子酸、反式阿魏酸、苯甲酸、氢化肉桂酸和反式肉桂酸，14种酚酸类物质标准品离子流图见图2。26种酚类物质标准品绘制标准品线性关系和相关系数如表1所示。L-苯丙氨酸、儿茶素、表儿茶素、牡荆素、槲皮苷、杨梅素、木犀草素、槲皮素、芹菜素、柚皮素、山奈酚、异鼠李素，12种黄酮类物质标准品离子流图见图3。
表1 酚酸标准品的回归方程
Table 1 Regression equation of standard phenolic acid samples
类别酚酸类化合物名称没食子酸原儿茶酸咖啡酸香草酸丁香酸对香豆酸香草醛英文名称 保留时间/min 方程 拟合度gallic acid 0.660 Y=1.842 3×105X-1.584×107 0.985 2 3，4-dihydroxybenzoic acid 1.070 Y=4.953×105X 0.997 2 caffeic acid 2.070 Y=1.404×106X 0.995 5 vanillic acid 2.070 Y=6.962×105X 0.990 2 syringic acid 2.160 Y=9.132×105X 0.991 5 p-hydroxycinnamic Acid 2.450 Y=1.676×106X 0.992 8 vanillin 2.500 Y=1.083×106X 0.993 7
图1 酚类物质标准品总离子流图
Fig.1 Total current ion diagram of phenolic components standards
图2 酚酸类物质标准品离子流图
Fig.2 Ion current diagram of phenolic acid standards
续表1 酚酸标准品的回归方程
Continue table 1 Regression equation of standard phenolic acid samples
类别酚酸类黄酮类化合物名称4-羟基苯甲酸丁香醛芥子酸反式阿魏酸苯甲酸氢化肉桂酸反式肉桂酸L-苯丙氨酸儿茶素表儿茶素牡荆素槲皮苷杨梅素木犀草素槲皮素芹菜素柚皮素山奈酚异鼠李素英文名称 保留时间/min 方程 拟合度4-hydroxybenzoic acid 2.500 Y=5.605×105X 0.992 5 syringaldehyde 2.560 Y=1.065×106X 0.991 9 4-hydroxy-3，5-dimethoxycinnamic acid 2.580 Y=1.032×106X 0.990 3 trans-ferulic acid 2.590 Y=1.183×106X 0.990 0 benzoic acid 2.850 Y=4.485×105X 0.992 8 hydrocinnamic acid 3.270 Y=6.87×105X 0.991 6 trans-cinnamic acid 3.280 Y=5.548×105X 0.994 2 L-phenylalanine 0.680 Y=8.498×105X 0.991 2 catechin 1.730 Y=9.055×105X 0.993 2 L-epicatechin 2.150 Y=1.71×106X 0.993 6 vitexin 2.460 Y=2.256×106X 0.997 5 quercitrin 2.630 Y=2.21×106X 0.995 6 myricetin 2.820 Y=1.382×106X 0.999 0 luteolin 3.100 Y=4.533×106X 0.993 7 quercetin 3.130 Y=2.781×106X 0.990 4 apigenin 3.350 Y=6.868×106X 0.993 6 naringenin 3.370 Y=5.767×106X 0.991 2 kaempferol 3.410 Y=4.514×106X 0.993 5 isorhamnetin 3.470 Y=5.121×106X 0.991 2
图3 黄酮类物质标准品离子流图
Fig.3 Ion current diagram of flavonoids standards
从表1中可以看出，所用检测方法获得的标准品回归方程R2均大于0.99，可以用于以上酚酸和黄酮类物质的定量分析。
2.2 猴头菇醇提物及不同有机萃取物中酚酸类物质定量分析
按照所建立的UPLC-ESI-MS方法，依据保留时间等信息，结合表1中14种酚酸标准品回归方程，计算出猴头菇醇提物及4种有机溶剂萃取物中14种酚酸含量如表2所示。
从表2可以看出，猴头菇醇提物及4种有机溶剂萃取物中酚酸组成较一致，但组分含量差异明显。EE中含量较高的为苯甲酸和反式肉桂酸，PEF中含量较高的为苯甲酸、肉桂酸、没食子酸，CF中含量最高的为苯甲酸、反式阿魏酸、反式肉桂酸，EAF中含量较高的为反式阿魏酸、苯甲酸、原儿茶酸，NF中含量较高的为苯甲酸、没食子酸。相对于其他酚酸组分，苯甲酸在EE、PEF、CF和 NF中的含量均为最高，分别为202.951、1 209.208、3 512.186、78.219 μg/100 mg，四者之间存在极显著性差异（P＜0.01）。而EAF中反式阿魏酸含量最高，其含量为857.464 μg/100 mg。有报道指出，苯甲酸在酸性条件下具有很好的抑菌作用[20]，Rezaeiroshan等[21]指出反式阿魏酸是一种重要的具有生物活性的膳食多酚，具有抗炎、抗氧化、抗菌等多种生理功能，由此推测猴头菇醇提物及4种有机溶剂萃取物在抑菌、抗炎等方面具有一定的应用价值，后续会对此进行验证。
表2 猴头菇醇提物及不同有机萃取物中酚酸类物质组成及含量
Table 2 Composition and content of phenolic acids of ethanol extract and its different polar fractions from Hericium erinaceus
注：小写字母为同一萃取物中不同酚酸类物质含量的差异显著性（P＜0.01）；大写字母表示酚酸类物质在不同有机溶剂萃取物中含量的差异显著性（P＜0.01）。
酚酸EE/（μg/100 mg）PEF/（μg/100 mg）CF/（μg/100 mg）EAF/（μg/100 mg）NF/（μg/100 mg）没食子酸 53.439±6.741Dc 94.079±8.740Ac 63.835±1.069Ce 104.405±1.632Ac 75.471±9.410Ba原儿茶酸 40.332±7.526Bd 6.094±0.951Cf 9.431±1.085Cf 279.653±0.285Ad 43.088±1.245Bb咖啡酸 3.040±0.235Ch 1.339±0.021Dg 11.256±0.063Bf 53.366±9.412Af 0.617±0.002Eh香草酸 6.235±0.521Dg 7.165±1.02Df 91.968±18.627Ad 80.915±8.741Be 29.149±2.563Cc丁香酸 8.587±1.203Cf 4.240±0.218Df 90.103±4.201Ad 19.967±0.241Bg 5.672±0.020De丁香醛 0.513±0.017Ci 0.628±0.0481Ch 6.419±0.215Bg 9.446±0.321Ah 0.623±0.000Ch香草醛 0.893±0.021Ci 1.284±0.009Cg 3.619±0.850Bh 12.515±0.004Ah 1.468±0.321Cf对香豆酸 14.604±1.091Ce 14.348±1.204Ce 74.511±4.387Ae 66.897±6.214Bf 0.914±0.001Df 4-羟基苯甲酸 0.407±0.006Ci 1.230±0.216Bg 8.079±0.069Af 0.452±0.002Cj 0.516±0.003Ch反式阿魏酸 41.173±5.214Dd 67.617±5.632Cd 460.183±46.713Bb 857.464±54.287Aa 17.807±0.014Ed芥子酸 4.369±0.023Bh 1.201±0.021Cg 6.924±0.651Bg 11.626±2.000Ah 13.376±1.002Ad苯甲酸 202.951±10.241Da 1209.208±89.265Ba 3512.186±65.412Aa 577.994±12.346Cb 78.219±2.364Ea氢化肉桂酸 2.632±0.014Ch 4.407±0.963Bf 9.625±0.871Af 4.593±0.214Bi 3.431±0.003Ce反式肉桂酸 103.649±7.415Cb 177.724±12.342Bb 282.713±13.111Ac 23.238±4.230Dg 3.568±0.008Ee
2.3 猴头菇醇提物及不同有机萃取物中黄酮类物质定量分析
按照所建立的UPLC-ESI-MS方法，依据保留时间等信息，结合表1中12种黄酮类物质标准品回归方程，计算出猴头菇醇提物及4种有机溶剂萃取物中12种黄酮类物质含量如表3所示。
表3 猴头菇醇提物及不同有机萃取物中黄酮类物质组成及含量
Table 3 Composition and content of flavonoids of ethanol extract and its different polar fractions from Hericium erinaceus
注：ND为未检出。小写字母为同一萃取物中不同酚酸类物质含量的差异显著性（P＜0.01），大写字母表示酚酸类物质在不同有机溶剂萃取物中含量的差异显著性（P＜0.01）。
黄酮EE/（μg/100 mg）PEF/（μg/100 mg）CF/（μg/100 mg）EAF/（μg/100 mg）NF/（μg/100 mg）L-苯丙氨酸 25.688±1.251Ba 36.104±2.380Aa 6.838±0.691Ca 0.049±0.001Db 24.080±1.111Ba儿茶素 ND ND ND ND ND表儿茶素 0.041±0.001Bb 0.065±0.002Bd 0.158±0.010Bc 0.740±0.084Aa 0.078±0.001Bd牡荆素 0.014±0.002Cc 0.046±0.001Bd 0.086±0.003Bd 0.551±0.0430Aa 0.059±0.002Bd槲皮苷 0.033±0.001Cb 0.104±0.005Bc 0.262±0.110Ab 0.082±0.002Bb 0.230±0.007Ac杨梅素 0.046±0.003Db 0.740±0.003Bb 0.135±0.036Cc 0.605±0.210Ba 2.578±0.354Ab木犀草素 0.006±0.001Bd ND ND 0.016±0.003Ab 0.007±0.009Be槲皮素 0.012±0.006Ac ND 0.022±0.001Ad 0.015±0.002Ab 0.005±0.000Ae芹菜素 ND ND ND 0.010±0.019Ac 0.003±0.000Ae柚皮素 0.004±0.001Bd ND ND 0.024±0.002Ab 0.007±0.000Be山奈酚 ND ND ND 0.011±0.002Ac 0.005±0.001Ae异鼠李素 ND ND 0.008±0.001Ae 0.008±0.001Ac 0.004±0.000Ae
由表3可知，猴头菇醇提物及4种有机相黄酮组成和含量差异明显，且黄酮含量远远低于酚酸含量。相对于其他黄酮组分，L-苯丙氨酸在EE、PEF、CF和NF中含量均为最高，其中EE、PEF、CF、NF中L-苯丙氨酸含量分别为 25.688、36.104、6.838、24.080 μg/100 mg。而EAF中表儿茶素含量最高，其含量为0.740 μg/100 mg。
相关研究表明食用菌中酚类物质的组成主要为酚酸和黄酮。Liu等[22]研究指出双孢菇中的酚类物质主要为咖啡酸、没食子酸、阿魏酸、原儿茶素和杨梅素。Woldegiorgis等[23]研究表明硫磺菌中主要的酚类物质为对羟基苯甲酸、咖啡酸、阿魏酸、对香豆酸、绿原酸、没食子酸和杨梅素。石芳等[24]研究表明黑脉羊肚菌中主要含没食子酸、原儿茶酸、绿原酸、芦丁、阿魏酸、白藜芦醇、木犀草素、槲皮素等酚类物质。本试验结果检测出的猴头菇中的酚类物质大部分为酚酸，少部分为黄酮，且酚酸和黄酮的组成和含量均存在差异。这种差异可能与提取试剂的极性有关，极性不同导致酚类物质在不同溶剂中的溶解性不同，提取率也不同。大量的研究已经表明，提取溶剂的极性与酚类化合物的提取率有关。董蕊等[25]研究了木贼醇提物及不同萃取部位总酚酸、黄酮的含量，结果表明乙酸乙酯相总酚酸和黄酮的相对含量高于石油醚、正丁醇和水相。涂宗财等[26]比较了红薯叶在不同溶剂（水、甲醇、无水乙醇、丙酮、正丁醇、乙酸乙酯和氯仿）中总酚和总黄酮的含量，结果表明甲醇中总酚和总黄酮含量最高。刘曦等[27]研究了蓝莓叶不同极性提取剂对总酚含量的影响，结果表明水提物中总酚含量最高。由此可见提取溶剂的极性对酚类物质提取率有较大的影响，不同植物的酚类物质组成不同，提取率也存在差异。因此要得到更全面的猴头菇酚类物质组成，需要进一步优化质谱条件和利用更高级的串联质谱进行对未检测的其他比较复杂的酚类物质和衍生物进行分析。
3 结论
本研究建立了24种酚类化合物的超高效液相色谱－电喷雾质谱法，并用所建立的方法分析了猴头菇醇提物及不同有机溶剂萃取物中酚类物质的组成和含量。相对于其他酚酸和黄酮组分，苯甲酸和L-苯丙氨酸在EE、PEF、CF和NF中的含量均为最高，反式阿魏酸和表儿茶素在EAF中含量最高。猴头菇醇提物及不同有机溶剂萃取物中的酚酸和黄酮组分的含量均存在一定的差异，EE中主要含苯甲酸、反式肉桂酸和L-苯丙氨酸，PEF中苯甲酸、肉桂酸、没食子酸和L-苯丙氨酸含量相对较高，CF中含量最高的为苯甲酸、反式阿魏酸、反式肉桂酸和L-苯丙氨酸，EAF中主要酚类组分为反式阿魏酸、苯甲酸、原儿茶酸和表儿茶素，NF中含量较高的为苯甲酸、没食子酸和L-苯丙氨酸。这为进一步研究猴头菇中酚类物质提供了理论依据，对猴头菇中活性成分的开发与利用具有参考意义。
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