植物乳杆菌是一种同型发酵的革兰氏阳性乳酸菌，厌氧或兼性厌氧，最适生长温度为30℃～35℃，最适pH值为6.5左右，菌株为直或弯的杆状[1]。植物乳杆菌分布广泛，尤其是在各种传统发酵食品（如泡菜、乳制品和发酵肉制品等）中普遍存在。同时，植物乳杆菌是一种典型的有益菌，在其代谢过程中，能够产生有机酸、细菌素和过氧化氢等天然抑菌物质[2]，还有研究表明，植物乳杆菌在发酵过程中能产生胞外多糖[3]和叶酸[4]等有益物质，这些物质对人体健康及发酵生产都有很大作用。为了在食品保鲜、拮抗致病菌感染、调节慢性代谢性疾病[5]等方面对植物乳杆菌的抑菌功能加以运用，针对如何增强植物乳杆菌抑菌能力的研究也越来越多。因此，本文主要对植物乳杆菌的抑菌活性及其影响因素进行阐述，为进一步增强植物乳杆菌的抑菌能力研究和应用提供参考。
1 植物乳杆菌的抑菌活性研究
植物乳杆菌同其他乳酸菌一样，具有较强的抑菌功能，其抑菌活性的大小主要取决于植物乳杆菌菌种类型和被抑制的微生物类别。李雪飞等[6]从芒果中筛选了一株性能优良的植物乳杆菌FMNP01，经试验表明，该菌株具有广谱抗菌能力，对常见致病菌如副溶血性弧菌（Vibrio parahaemolyticus）等有一定的抑制作用。此外，还有大量研究从不同来源的样品中筛选出了具有抑菌性能的植物乳杆菌菌种，并对其抑菌活性进行了探究，具体见表1。
表1 不同植物乳杆菌的抑菌活性
Table 1 Antibacterial activities of Lactobacillus plantarum
植物乳杆菌菌种名称 抑菌谱参考文献MXG-68 鼠伤寒沙门氏菌（Salmonella typhimurium）、大肠杆菌（Escherichia coli）、金黄色葡萄球菌（Staphyloccocus aureus）[7]LP1、LP2、LP3 大肠杆菌、枯草芽孢杆菌（Bacillus subtilis）、金黄色葡萄球菌 [8]DL3 腐败希瓦氏菌（Shewanella putrefaciens） [9]JY-22 芽孢杆菌（Bacillus） [10]SD26 白色念珠菌（Candida albicans） [11]KLDS1.0667 化脓性链球菌（Streptococcus pyogenes） [12]B6 大肠杆菌、金黄色葡萄球菌、荧光假单胞（Pseudomonas fluorescens）、鼠伤寒沙门氏菌、枯草芽孢杆菌、蜡样芽孢杆菌（Bacillus cereus）等[13]K25、YW1-1 变异链球菌（Streptococcus mutans） [14]KLDS1.0344 大肠杆菌、金黄色葡萄球菌、无乳链球菌（Streptococcus agalactiae） [15]ZR09 大肠杆菌、金黄色葡萄球菌、藤黄八叠球菌（Sarcina lutea） [16]Q7 铜绿假单胞菌（Pseudomonas aeruginosa）、单核细胞增生李斯特菌（Listeria monocytogenes）、志贺氏菌（Shigella castellani）等[17]163 表皮葡萄球菌（Staphylococcus epidermidis）、李斯特菌等 [18]
另外，张欢等[19]在对从哈尔滨风干红肠中筛选出的5株乳酸菌和1株木糖葡萄球菌（Staphylococcus xylosus）进行抑菌试验中发现，其中一株植物乳杆菌对产气荚膜梭菌（Clostridium perfringens）自身生长和芽孢的萌发、生长的抑制效果最佳。除了对革兰氏阳性菌和革兰氏阴性细菌有较强的抑制作用外，植物乳杆菌对真菌也有一定的抑制效果。王应东等[20]发现，植物乳杆菌TK9和IMAU80134对青霉（Penicillium）和曲霉（Aspergillus）生长都有不同程度的抑制作用。张文羿等[21]在筛选抗真菌的植物乳杆菌时发现，大部分的植物乳杆菌对黄曲霉（Aspergillus flavus）、串珠镰刀菌（Fusarium moniliforme）、芽枝状枝孢（Cladosporium cladosporioides）、产黄青霉（Penicillium chrysogenum）、扩展青霉（Penicillium expansum）都有较强的抑制作用，但对黑曲霉（Aspergillus niger）的作用效果却不明显。
2 植物乳杆菌的抑菌机制
乳酸菌在生长过程中可产生有机酸、细菌素、短链脂肪酸、过氧化氢等物质抑制细菌的生长[22]，作为一种乳酸菌，植物乳杆菌在代谢过程中可以产生有机酸、细菌素、类细菌素和其他如过氧化氢、脂肪酸等抑菌物质，抑制有害微生物的生长[23]。目前，对植物乳杆菌的研究主要集中在其代谢物质的抑菌作用及机制上。
2.1 有机酸抑菌作用
研究发现，植物乳杆菌的抑菌能力与其代谢过程中产生的有机酸类有关[24]。因生存环境中的pH值对微生物的生命活动有至关重要的作用，代谢过程中产生的有机酸会造成pH值下降，进而影响部分不耐酸微生物的生长以达到抑菌的目的。还有研究表明，有机酸能够破坏菌体的细胞膜结构，影响细胞膜的稳定性，造成菌体的生长代谢异常以起到抑菌的作用[25]。植物乳杆菌具有较强的产酸能力，也具有良好的耐酸能力，能够通过发酵碳水化合物产生大量有机酸如乳酸、乙酸和丙酸等。Mao等[26]研究发现，植物乳杆菌DY-6具有较强的抑菌作用，其主要抗菌物质就是乳酸、丙酸和辛酸等有机酸。此外，苯基乳酸是近年来发现的一种优良的天然抑菌物，也可由植物乳杆菌代谢产生[27]。有研究从植物乳杆菌ZJ316上清液中获得苯基乳酸，纯度高达98.14%，提取量为108.87 mg/L[28]。
2.2 细菌素抑菌作用
细菌素是由基因组中含细菌素基因的细菌产生的具有抗菌功能的多肽或蛋白质[29]。有试验初步确定，细菌素的抑菌机制是膜孔道渗漏机制，对致病菌生物膜的形成有抑制作用，而抗生素主要作用于菌体细胞壁，对生物膜的形成没有抑制作用，生物膜的存在又会降低菌体的抗生素敏感性，增强菌体耐药性[30]。因此，细菌素不仅安全性高，其抑菌效果也优于抗生素。大量研究证实，植物乳杆菌含有产细菌素的相关基因，可产生抑菌活性强、无抗药性的植物乳杆菌素，且大多数植物乳杆菌素属于Ⅰ类或Ⅱ类细菌素[31]。常见的由基因座plnW和plnEF编码的植物乳杆菌素plnW和plnEF就分别属于Ⅰ类或Ⅱ类细菌素[32]。虽然不同的植物乳杆菌菌株所携带的产细菌素相关基因有所不同，但目前经过全基因组测序的植物乳杆菌都含有编码Ⅱb类细菌素的相关基因簇[33]。刘树昕等[13]分离出的一株对革兰氏阳性菌和革兰氏阴性菌都有良好抑制作用的植物乳杆菌，所含有的基因PlnE/F/J/K也是编码Ⅱb类细菌素的结构基因。此外，有研究显示，植物乳杆菌所产生的细菌素对于革兰氏阳性菌的抑制作用显著高于革兰氏阴性菌，这可能与抑菌途径有关。对于革兰氏阳性菌，细菌素主要是通过破坏细胞壁和细胞膜，使细胞内容物流出或干扰细胞壁的形成而抑制细胞生长；对于革兰氏阴性菌，其主要是破坏细胞膜或干扰外膜的正常生理功能[34]而对其生长产生抑制作用。
2.3 植物乳杆菌产过氧化氢的研究
有研究显示，部分植物乳杆菌可代谢产生过氧化氢。过氧化氢是一种强氧化剂，可迅速透过细胞壁进入细胞而导致细菌死亡。但植物乳杆菌对过氧化氢有较强的耐受力，为了克服过氧化氢的危害，植物乳杆菌会产生对氧化应激的适应性反应[35]。因此，过氧化氢也常作为植物乳杆菌的抑菌物质进行研究，有研究发现，对化脓性链球菌抑制作用最强的植物乳杆菌的主要抑菌物质是有机酸和过氧化氢，且过氧化氢的抑菌作用强于有机酸[12]。具有优良拮抗沙门菌的植物乳杆菌也同时具有产细菌素和过氧化氢等抑菌物质的能力[36]。
2.4 其他抑菌物质的研究
乳酸菌的抗菌功能与其代谢产物有较大联系，除多数乳酸菌都可产生的有机酸、细菌素和过氧化氢外，植物乳杆菌在代谢过程中还能产生双乙酰[16]、脂肪酸（如辛酸和癸酸）以及一些醇类和醛类[37]等抑菌物质，这些物质是通过改变菌体细胞膜的通透性或流动性达到抑菌的效果。
3 植物乳杆菌抑菌性能的影响因素
植物乳杆菌细菌素的产生与菌种所含细菌素相关基因以及本身的特性有关，也与菌株生长或发酵的环境有关。其代谢过程中所产生的有机酸及其他抑菌物质也与生长环境有着极大的关系。有大量的研究通过探究影响植物乳杆菌抑菌性能的因素来优化植物乳杆菌的抑菌功能，其中包括培养基组成、诱导物、培养环境等。
3.1 培养基成分的影响
植物乳杆菌生长过程中所必需的营养成分包括碳源、氮源、微量元素等。一旦所需的营养成分或其浓度改变，植物乳杆菌的代谢产物及其产量就有可能发生变化。曾维伟等[38]为提高植物乳杆菌的抑菌活性，对培养基中的碳源、氮源和盐离子的种类进行了探究。结果表明，将葡萄糖作为碳源的培养基所产生的抑菌效果优于乳糖；玉米浆、酵母提取物、酵母膏、大豆蛋白胨和麦芽浸粉作为氮源都是很好的选择；在盐离子的研究中发现，相较于磷酸二氢钾、磷酸氢二胺、柠檬酸钙等，乙酸钠和柠檬酸氢二铵能对植物乳杆菌的抑菌能力产生最大的促进作用。此外，随着人们对低聚糖的关注度越来越高，低聚糖也常常被当作碳源的优化选项进行研究。如低聚半乳糖[39]、低聚果糖[40]等都被试验证明对植物乳杆菌的抑菌活性有促进作用。这可能与低聚糖可不同程度地促进植物乳杆菌相关功能基因的表达有关[41]。
3.2 诱导物质的影响
细菌素产量除与培养基成分有关外，还受某些诱导调控因素的影响，如氨基酸诱导、信号分子及最小初始接种浓度等[42]。赵乐等[43]研究发现，赖氨酸可正向诱导细菌素的合成，对细菌素的生产有重要意义。而且赖氨酸虽然可显著影响细菌素的合成，但对细菌生长影响较小，荧光定量聚合酶链式反应（polymerase chain reaction，PCR）测定结果表明，赖氨酸可调控细菌素合成相关基因plnEF、plnD、plNC8HK的表达。此外，一些信号分子也可以对细菌的基因进行调控。有研究发现，AI-2作为群体感应系统中的一种通用信号分子，可促进植物乳杆菌细菌素的合成，并能够显著上调细菌素结构基因的表达[44]。此外，还有研究表明，植物乳杆菌通过与其它乳酸菌共培养也可以诱导产生细菌素或提高细菌素产量[45]，或者直接对植物乳杆菌产细菌素相关基因进行诱导[46]。
3.3 其他因素的影响
除优化培养条件和添加外源诱导物外，胁迫影响、异源表达[47]等也都是较常用的提高细菌素合成的方法。在细菌生长代谢过程中，细菌素的合成经常会受到不同环境因素如高低温胁迫、酸碱胁迫以及盐胁迫等的影响。有研究表明，适当的环境胁迫对植物乳杆菌的抑菌能力有一定的促进作用，如低浓度或适宜浓度的NaCl胁迫会促进植物乳杆菌细菌素的合成，而NaCl浓度过高则会对细菌素的合成产生抑制作用[48]。
4 植物乳杆菌抑菌性能的应用
植物乳杆菌因能通过营养竞争、产生安全高效的抑菌物质来抑制腐败菌和致病菌的生长，在食品发酵、食品防腐保鲜方面表现出极大的应用潜力。有研究发现[49]，以植物乳杆菌作为腊肉的发酵剂可显著减少杂菌的污染，提高产品的食用安全性，改善产品的风味，具有较大的应用价值。对于食品保鲜应用方面的研究，大部分试验都以植物乳杆菌的发酵上清液或代谢产物作为研究对象。冯印等[8]将牛肉浸泡于植物乳杆菌的发酵液中以探究植物乳杆菌的保鲜效果，结果表明，植物乳杆菌具有较好的保鲜抑菌能力，是一种具有开发潜力的生物防腐剂益生菌。崔天琦等[10]发现，在鱼丸中添加植物乳杆菌细菌素粗提物可显著抑制产品中芽孢杆菌的生长，延长产品保质期。吕欣然[50]还发现，植物乳杆菌素DLP1作为控制假单胞菌的水产品生物防腐剂具有潜在的应用价值。此外，还有研究将生物防腐剂和传统化学防腐剂联合使用，以探究其应用效果，陈瑞龙[51]的研究表明，细菌素JL-A65与纳他霉素复配添加到番茄汁中，可更好地抑制细菌、酵母和霉菌的生长，可显著增强提高防腐保鲜的效果。
除了在食品工业领域的应用外，植物乳杆菌还作为微生物饲料添加剂应用于畜牧业中以调节动物肠道菌群结构，提高肠道内有益菌群数量，增强动物对疾病的抵抗力[52]。在医疗卫生领域，植物乳杆菌因其代谢产物具有安全性、不易产生抗药性的特点，也显示出了其在抗感染方面的应用价值。章昱[53]探究植物乳杆菌代谢产物联合抗生素的抑菌效果发现，植物乳杆菌代谢产物不仅对临床常见致病菌有抑菌作用，在联合抗生素使用时还能显示出增强抗生素活性的作用。
5 结论与展望
植物乳杆菌不仅因其优良的益生特性被广泛应用于发酵食品中，而且因其具有产生抑菌物质的能力而在防腐保鲜领域有很大的应用潜力[54]。不过，目前对于抑菌物质的应用研究主要集中在细菌素上，但细菌素在防腐方面的应用还存在较多限制。只有细菌素Nisin已通过联合国粮农组织及世界卫生组织（Food and Agriculture Organization/World Health Organization，FAO/WHO）食品法典委员会认证，被世界各地广泛用作食物防腐剂[55],不同的植物乳杆菌菌株的抑菌能力还存在一定的差异。筛选出抑菌性能更强的菌株或提高抑菌物质产量的方法就成为使植物乳杆菌得到更广泛应用的一个必经途径。因此，需要对植物乳杆菌的抑菌性能及相关影响因素进行全面分析，在基因调控、功能性蛋白质表达及代谢方面的影响机制进行更深层面的研究，为植物乳杆菌在抑制致病菌及食品防腐保鲜方面的实际应用提供更加可靠的理论基础。在不断了解和掌握植物乳杆菌抑菌机制的基础上，更有针对性地诱导富集抑菌元素，或通过基因改造等方式提高抑菌物质产量，促进植物乳杆菌更好地为绿色食品工业生产和人体健康做出更大贡献。
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